Эффективное групповое поведение обеспечивается простейшими рефлексами индивидов

Рис. 1. Механизм коллективного ухода дрозофил от неприятного запаха. Запах (Odour) подается в правую половину арены, в левую поступает чистый воздух (Air). Стрелками показано направление воздушных токов. Отталкивающий запах стимулирует спонтанные перемещения мух (a, Odour-evoked bout). Ползающие мухи стимулируют перемещения других мух, задевая их лапки и крылья (b, Encounter response). Это приводит к «цепной реакции» перемещений в зоне неприятного запаха (c, Encounter response cascade). Суета продолжается до тех пор, пока большинство мух не покинет неблагоприятную зону (d, Odour zone evacuation). Возможно, мухи в ходе своих перемещений учитывают направление тока воздуха (Odour flow), что может ускорять эвакуацию, но это допущение не является обязательным для объяснения наблюдаемых фактов. Перейдя в зону чистого воздуха, мухи продолжают стимулировать перемещения других мух, прикасаясь к ним (e), но это не приводит к обратной миграции по двум причинам: во первых, в чистом воздухе спонтанные (не вызванные прикосновением) перемещения происходят реже, во-вторых, мухи, вступившие в зону неприятного запаха из чистой зоны, обычно разворачиваются и идут обратно (f, Air-odour interface turn around). Не исключено, что сосредоточение мух в зоне чистого воздуха дополнительно стимулируется каким-то неизвестным феромоном (Aggregation pheromone?), но это допущение не является обязательным для объяснения наблюдаемых фактов. Рисунок из обсуждаемой статьи в Nature

Швейцарские биологи обнаружили, что реакция избегания неприятного запаха у дрозофил сильнее проявляется в группах, чем у одиночных насекомых. Даже мухи-мутанты, лишенные обоняния, уходят от неприятного запаха, если находятся в коллективе обычных мух. Как выяснилось, ключевую роль в формировании специфического группового поведения играют легкие прикосновения мух друг к другу, воспринимаемые органами осязания — механосенсорными сенсиллами. Исследование показало, как «эмерджентное» (свойственное системе в целом, но не ее элементам) коллективное поведение возникает у несоциальных животных на основе простейших поведенческих реакций и взаимодействий между индивидами.

Коллективное поведение, не сводимое к простой сумме поведенческих актов отдельных (не взаимодействующих друг с другом) индивидов, может иметь важное адаптивное значение, обеспечивая более эффективное реагирование на внешние стимулы и способствуя выживанию особей и групп. Коллективное поведение изучают на таких объектах, как птичьи и рыбьи стаи, сообщества социальных бактерий и протистов или, к примеру, человеческие толпы. Показано, что у социальных видов «эмерджентное» коллективное поведение может формироваться на основе очень простых взаимодействий между особями. Онтогенез многоклеточных во многом базируется на сходных принципах, только в этом случае речь идет об эмерджентных морфогенетических процессах, рождающихся из относительно простых взаимодействий между делящимися клетками зародыша (см. ссылки в конце новости).

Плодовые мушки дрозофилы формально считаются одиночными (несоциальными) животными, хотя они часто образуют большие скопления на привлекательных пищевых субстратах. Известно, что социальный контекст влияет на некоторые аспекты поведения дрозофил, в частности, на циркадные ритмы и расселение. Швейцарские биологи обнаружили, что влияние коллектива распространяется у дрозофил также и на реакцию индивидов на сенсорные (обонятельные) стимулы, причем коллективная реакция может быть более эффективной, чем индивидуальная реакция одиночной мухи. Более того, исследователям удалось выявить конкретные гены и нейроны, необходимые для такого «эмерджентного» группового поведения.

Авторы изучали реакцию дрозофил на неприятный для них запах углекислого газа. В отличие от нас с вами, дрозофилы чувствуют запах CO₂, потому что имеют специальные обонятельные рецепторы, и стараются этого запаха избегать. Опыты проводились в плоских прозрачных коробочках, где мухи могли ползать, но не летать (рис. 2). Мухам давали привыкнуть к помещению, а затем в левую половину контейнера начинал поступать обычный воздух, в правую — воздух с пятипроцентным содержанием CO₂. Каждый опыт длился две минуты. Сила реакции на запах оценивалась по суммарному времени, проведенному мухами в левой, «чистой» половине арены в течение второй минуты опыта. Мухи, которые в момент начала опыта находились в разных половинах арены, рассматривались по отдельности. В поведении мух, изначально находившихся в левой половине, ничего интересного обнаружить не удалось. Все значимые результаты, о которых пойдет речь ниже, касаются мух, изначально находившихся справа — там, куда поступал неприятный запах.

Рис. 2. Арена для проведения поведенческих экспериментов на дрозофилах. Слева подается обычный воздух, справа — воздух с 5% CO2 (Input). Воздушные потоки встречаются посередине арены; избыточный воздух выходит через клапаны в передней и задней стенках (Output). Справа показаны направления и скорости воздушных токов в контейнере. Изображение из обсуждаемой статьи в Nature

Оказалось, что сила реакции на запах зависит от количества мух в контейнере. Многочисленные мушиные коллективы уходили в «чистую» зону быстрее и решительнее, чем одиночные мухи (рис. 3). Максимальная реакция на запах наблюдалась при плотности мух 1,13 особей на см² (это типичная плотность естественных мушиных скоплений), минимальная — при плотности 0,06 особей на см² (что соответствует одной мухе на арене).

Рис. 3. Зависимость реакции на запах (Time avoiding odour — время, проведенное в левой, «чистой» половине арены) от числа мух на см2 (Density (flies per cm2)). Черные столбики — мухи, в момент начала опыта находившиеся в зоне неприятного запаха (Odour flies), серые — мухи, изначально находившиеся в зоне чистого воздуха (Air flies). Цветной график показывает, как в течение двухминутного опыта росло число мух, покинувших зону неприятного запаха, в зависимости от плотности. Каждая кривая отражает усредненный результат 35–38 опытов. Рисунок из обсуждаемой статьи в Nature

Анализ видеозаписей мушиного поведения позволил выявить три закономерности, которые в совокупности объясняют наблюдаемое различие между индивидуальной и коллективной реакцией мух на отталкивающий запах:

    1) Неподвижно сидящая муха иногда начинает ползти в произвольном направлении без всяких видимых причин («спонтанно»), причем в зоне неприятного запаха это происходит намного чаще, чем в зоне чистого воздуха.
    2) Когда ползущая муха задевает лапку или крыло другой, неподвижной мухи, та в 80% случаев тоже начинает куда-нибудь ползти (обычно в сторону, противоположную той, с которой к ней прикоснулись).
    3) Если муха, двигаясь слева направо, переходит из «чистой» зоны в «вонючую», она в 40% случаев разворачивается и уходит обратно в чистую зону.

Авторы смоделировали свои эксперименты на компьютере, заложив в модель эти три правила. Поведение модельных мух в точности воспроизвело экспериментальные данные, включая зависимость реакции на запах от числа мух, показанную на рис. 3. Ключевым параметром оказалась реакция на прикосновение: максимальное совпадение модели с реальностью наблюдалось при частоте этой реакции 80%, как в реальных опытах. В итоге авторы пришли к схеме, показанной на рис. 1.

Но они не остановились на достигнутом и обрушили на своих дрозофил всю мощь современных методов генной инженерии и оптогенетики, чтобы выявить нейронные контуры, отвечающие за коллективное поведение.

Многочисленные и разнообразные эксперименты показали, что главным (и даже, судя по всему, единственным) условием различающегося поведения одиночных мух и мушиных коллективов является способность мух реагировать движением на легкие прикосновения сородичей. Для этого у мух должны нормально работать органы осязания, в больших количествах присутствующие на их лапках. Эти органы, механосенсорные сенсиллы, представляют собой окончания специализированных нейронов, воспринимающих слабые прикосновения и передающих нервные импульсы в грудной ганглий и головной мозг. Отключение этих нейронов (но не других, близких по функции групп нервных клеток) лишает мух способности двигаться в ответ на слабое прикосновение. В результате коллективная реакция на запах перестает отличаться от индивидуальной: эмерджентность исчезает, то есть мушиный коллектив начинает вести себя как простая сумма составляющих его индивидов. В этих опытах для проверки эффекта отключения тех или иных нейронов использовались генетически модифицированные мухи с геном столбнячного токсина под управлением промотора, срабатывающего только в одном типе нейронов, а также мухи-мутанты, у которых не работают те или иные гены, необходимые для нормального функционирования нейронов определенного типа.

Ключевую роль в реакции нейронов механосенсорных сенсилл на слабые прикосновения играет белок NOMPC, представляющий собой ионный канал, открывающийся в ответ именно на слабые тактильные стимулы (см.: Z. Yan et al., 2012. Drosophila NOMPC is a mechanotransduction channel subunit for gentle-touch sensation). Для восприятия сильных осязательных стимулов у мух есть другие рецепторные белки. Оказалось, что мухи с выведенным из строя геном nompC гораздо реже начинают двигаться в ответ на слабые прикосновения по сравнению с нормальными мухами, а также с мухами-мутантами, у которых нарушен слух, обоняние, восприятие боли (ноцицепция) или ощущение положения частей собственного тела друг относительно друга (проприоцепция).

Генно-модифицированные мухи, у которых в нейроны механосенсорных сенсилл были встроены ионные каналы, открывающиеся на свету, реагировали на освещение лазером грудного отдела тела (где находятся тела этих нейронов) точно такими же пробежками, какими нормальные мухи реагируют на слабые прикосновения к лапкам или крыльям. Это, между прочим, означает, что для типичного двигательного ответа на прикосновение не требуется ничего, кроме возбуждения нейронов механосенсорных сенсилл. То есть это чисто автоматическая реакция вроде коленного рефлекса: к мухе прикоснулись — муха побежала. Тем удивительнее, что этот простой рефлекс обеспечивает такую, казалось бы, сложную вещь, как эмерджентное групповое поведение.

Дополнительные эксперименты показали, что мухам всё равно, что к ним прикасается: другая муха или неодушевленный предмет. Двигательная реакция мух на прикосновение маленького металлического диска ничем не отличается от их реакции на такое же по силе прикосновение другой мухи.

Кутикулярные углеводороды, играющие ключевую роль в химической коммуникации насекомых, тоже оказались не важны в данном контексте. Это было показано в опытах с мухами-мутантами, лишенными эноцитов — специализированных клеток, производящих кутикулярные углеводороды. Их индивидуальные и групповые реакции на неприятный запах ничем не отличались от нормальных.

Любопытно, что благодаря «эффекту коллектива» даже мутантные мухи, лишенные обоняния, благополучно эвакуировались из зоны отталкивающего запаха, если находились в компании обычных мух. При этом эффективность «реакции на запах», которого мухи-мутанты не могли почувствовать, точно так же зависела от численности мух на арене (в этих опытах участвовало по одной мухе, лишенной обоняния, в компании с разным числом нормальных мух). Данный эффект, конечно же, объясняется тем, что нормальные мухи, суетясь в зоне дурного запаха, то и дело толкают лишенную обоняния особь, которая в ответ на прикосновения тоже начинает двигаться, и это продолжается до тех пор, пока она не окажется в чистой зоне, где толкотни меньше.

Данное исследование, как и многие другие, показывает продуктивность «редукционистского» подхода к исследованию сложных систем. Свойства системы не сводятся к свойствам ее элементов, только если рассматривать элементы изолированно. Если же в число учитываемых свойств элементов включить особенности их взаимодействия друг с другом, то очень даже сводятся. И при этом нередко выясняется, что сложные и загадочные с виду системные характеристики «высокого уровня» объясняются очень простыми правилами взаимодействия компонентов системы. В данном случае странное и неожиданное на первый взгляд различие между индивидуальным и коллективным поведением мух (причем различие, скорее всего, полезное для мушиных коллективов) полностью объясняется таким пустяком, как автоматическая двигательная реакция насекомых на слабое прикосновение.

Источник: Pavan Ramdya, Pawel Lichocki, Steeve Cruchet, Lukas Frisch, Winnie Tse, Dario Floreano & Richard Benton. Mechanosensory interactions drive collective behaviour in Drosophila // Nature. Published online 24 December 2014.

См. также о коллективном поведении, основанном на простых взаимодействиях между особями:
1) «Чувство кворума»: принятие коллективных решений в макро- и микромире, «Элементы», 02.04.2009.
2) Измерение «коллективного интеллекта» оказалось возможным, «Элементы», 03.11.2010.
3) Рыбы помогают друг другу выбрать правильное решение, «Элементы», 11.02.2011.
4) Созданы бактерии с полосатыми колониями, «Элементы», 20.10.2011.
5) Простая система межклеточной коммуникации обеспечивает разнообразное коллективное поведение, «Элементы», 10.02.2014.

См. также об аналогичных механизмах, управляющих индивидуальным развитием многоклеточных:
1) Идеи Алана Тьюринга помогли понять механизм развития пальцев у позвоночных, «Элементы», 18.12.2012.
2) Процессы самоорганизации в онтогенезе многоклеточных: опыт имитационного моделирования (популярный синопсис к статье: М. А. Марков, А. В. Марков. Самоорганизация в онтогенезе многоклеточных: опыт имитационного моделирования // Журнал общей биологии. 2011. Т. 72. С. 323–338).

Александр Марков