Геном гребневиков говорит в пользу двукратного возникновения нервной системы у животных

Рис. 1. Гребневик Mnemiopsis leidyi. A. Взрослый гребневик целиком (его длина около 10 см). B. Гребные пластинки крупным планом. C. Молодой гребневик «сверху», то есть со стороны, противоположной рту. Фотографии из обсуждаемой статьи в Science

Исследование недавно прочитанного полного генома гребневика Mnemiopsis leidyi привело к выводу, что тип гребневиков является самой древней ветвью многоклеточных животных, даже более древней, чем губки. Такое положение гребневиков на эволюционном древе значительно подкрепляет гипотезу, согласно которой они приобрели нервную систему независимо от всех остальных. Иными словами, получается, что нервная система возникла дважды.

Гребневики — полупрозрачные морские животные с радиально-симметричным телом, отдаленно похожие на медуз. Раньше их относили к кишечнополостным, но уже давно выделили в отдельный тип. Во-первых, гребневики, в отличие от настоящих кишечнополостных, не имеют стрекательных клеток. Во-вторых, у них совсем другой механизм движения. Гребневики — едва ли не единственные современные животные, которые во взрослом состоянии плавают в толще морской воды с помощью ресничек (склеенных в гребные пластинки). Зоологи часто считали ресничное движение очень древним и примитивным признаком (см., например: Современный анализ типов развития морских беспозвоночных подтверждает выдвинутую Геккелем теорию гастреи, «Элементы», 30.09.2013). Так что неудивителен их большой интерес к тому, какое место занимают гребневики на эволюционном древе.

Однако дать на этот вопрос окончательный ответ очень долго не удавалось. Собственно говоря, такого ответа нет и сейчас. Палеонтологическая летопись дает о гребневиках относительно мало информации: тело этих животных очень нежное, и они плохо сохраняются в ископаемом состоянии. Анатомия гребневиков изучена прекрасно; она очень интересна, но основанные на ней гипотезы о родстве оказались противоречивыми, и ни одна из них так и не стала общепризнанной. Значит, остается молекулярная филогенетика, то есть анализ нуклеотидных последовательностей. Для такой сложной группы его лучше делать сразу по большому числу генов, а в идеале — по всему геному.

Рис. 2. Проблема положения гребневиков на эволюционном древе животных. Cnidaria — кишечнополостные, Bilateria — двусторонне-симметричные животные, Placozoa — пластинчатые, Porifera — губки, Choanoflagellata — воротничковые жгутиконосцы, Ctenophora — гребневики. Ветвь гребневиков помещена в стороне. Здесь показано четыре варианта ее расположения на древе (оранжевые стрелочки); все они соответствуют гипотезам, поддержанным кем-то из зоологов. Гипотеза 1 означает, что гребневики являются ближайшими родственниками кишечнополостных; гипотеза 2 — что они родственники двусторонне-симметричных животных; гипотеза 3 — что они являются самой древней ветвью животных, не считая губок; и гипотеза 4 означает, что гребневики — это самые древние многоклеточные животные вообще (возможно, не считая некоторых ископаемых). Именно гипотезу 4 подтверждают результаты исследования полных геномов. Схема из обсуждаемой статьи в Science, с изменениями

Совсем недавно появилась статья большой группы американских исследователей с анализом полного генома гребневика Mnemiopsis leidyi (рис. 1). Этот геном не слишком мал, но и не так уж велик: в нем примерно 1,5 миллиарда пар нуклеотидов (у человека, например, более 3 миллиардов). Для его сравнения с геномами других животных были параллельно применены два разных вычислительных метода: метод максимального сходства (см.: Maximum likelihood) и байесовский анализ (см.: Bayesian inference in phylogeny). Результаты получились запутанными. Часть расчетов приводила к выводу, что гребневики — самая древняя ветвь животных (среди вообще всех многоклеточных животных, гипотеза 4 на рис. 2), а часть почему-то указывала на их родство с губками. Последнее не подтверждается никакими морфологическими данными, а потому выглядит сомнительно. Для разрешения этого конфликта была построена большая серия деревьев с использованием разных баз данных, разных методик и разных выборок исследованных организмов, и из нескольких возможных гипотез самую большую поддержку (5 деревьев из 16) получила все-таки гипотеза, согласно которой гребневики — сестринская группа всех остальных животных без исключения (рис. 3).

Рис. 3. Одно из итоговых эволюционных деревьев, помещенных в обсуждаемой статье. Значение латинских названий то же, что и на рис. 2; outgroup — внешняя группа, включающая одноклеточных. Длина ветвей соответствует числу нуклеотидных замен. Белыми кружочками отмечены узлы древа, получившие 100-процентную бутстрэп-поддержку. Иллюстрация из обсуждаемой статьи в Science

А вот гипотеза о родстве гребневиков с кишечнополостными была отвергнута всеми расчетами начисто. Так что сходные признаки гребневиков и медуз или приобретены независимо (конвергенция), или, возможно, в какой-то степени унаследованы от общего предка. Но как же этот предок мог выглядеть?..

Если гипотеза американских авторов верна, то общая картина ранней эволюции многоклеточных животных видится примерно так. Прежде всего, от общих предков отделилась ветвь, ведущая к гребневикам. Потом — ветвь губок. А уже дальше пошла ветвь, ведущая к кишечнополостным и двусторонне-симметричным (включая нас). Такая эволюционная схема порождает много вопросов, самый актуальный из которых: когда и как возникла нервная система?

У кишечнополостных, как и у двусторонне-симметричных, нервная система есть. У гребневиков — тоже, и не зачаточная, а довольно сложная. А вот у губок, которые вроде бы отделились от общего ствола позже гребневиков, никакой нервной системы нет. И это приводит к очень интересному предположению. Возможно, что нервная система у животных возникала дважды: отдельно у гребневиков и у всех остальных (кишечнополостные + двусторонне-симметричные).

Факты, говорящие за эту идею:

• Нервная система гребневиков представляет собой дифференцированную сеть, включающую нервные узлы, связанные с органами чувств и основаниями щупалец. Эти структуры не имеют близких аналогов ни у каких других животных, даже и у кишечнополостных (которые тоже относительно примитивны и похожи на гребневиков по типу симметрии).
• У гребневиков нет нейронов, выделяющих серотонин. Это важный нейромедиатор, то есть вещество, передающее сигналы между нервными клетками, и он есть у всех других животных, имеющих хоть какую-то нервную систему. Полное отсутствие серотонина в нервной системе гребневиков вполне может означать, что она «конструировалась» независимо.
• Показано, что у гребневиков отсутствуют некоторые белки, важные для работы нервной системы других животных (например, NMDA- и AMPA-рецепторы к нейромедиатору, который называется глутаматом). Это тоже может быть доводом в пользу независимого «конструирования». Белки, используемые в нервной системе гребневиков, в основном есть и у губок (рис. 4). Только губки не создали на этой основе нервную сеть, а гребневики — создали.

Надо заметить, что гипотеза о независимом происхождении нервной системы гребневиков высказывается уже не впервые (см.: E. Pennisi. 2013. Nervous System May Have Evolved Twice). Похоже, что она становится популярной.

Рис. 4. Белки нервной системы у многоклеточных животных: мембранные, цитоплазматические и ядерные. Голубым цветом обозначены белки, которые есть у всех многоклеточных животных, включая гребневиков, красным — у всех, кроме гребневиков, желтым — у кишечнополостных и двусторонне-симметричных, и оранжевым — только у двусторонне-симметричных. В тексте упоминаются «желтые» белки NMDA и AMPA. Parahoxozoa — группа, в которую входят пластинчатые, кишечнополостные и двусторонне-симметричные, то есть все многоклеточные животные, кроме гребневиков и губок. Рисунок из обсуждаемой статьи в Science

Еще одна структура, которая обязательно есть у всех животных с нервной системой, — это мышцы. Обычно они развиваются из среднего зародышевого листка — мезодермы, и эмбриологические исследования показывают, что у гребневиков она тоже есть. Но молекулярно-биологическая картина там оказалась весьма неожиданной. У гребневиков отсутствует большинство сигнальных белков, специфически регулирующих развитие мезодермы у других животных (рис. 5). Может быть, и мезодерма у них была «выкроена» независимо?

Рис. 5. Мезодермальные белки гребневиков и других животных. A. Мышечные белки. Те из них, которые есть у гребневика, обозначены синим, и их названия подчеркнуты. Белки, которых у гребневика нет, обозначены красным: в данном случае это тропонин. B. Сигнальные белки. Здесь тоже белки, которые есть у гребневика, обозначены синим, а которых нет — красным. «Красных» — большинство. Среди них такие важные сигнальные факторы, как FGF (см., например: Уточнен механизм, по которому развиваются конечности у куриного эмбриона, «Элементы», 14.06.2011), BMP/dpp (см., например: Разгадан механизм регенерации конечностей, «Элементы», 27.11.2006) и Shh/hh (см., например: Темп редукции пальцев у архозавров зависит от генов, регулирующих эмбриональное развитие, «Элементы», 17.10.2013). Отсутствие этих белков у гребневиков действительно наводит на мысль, что их мезодерма имеет иную природу, чем у других животных. Рисунок из обсуждаемой статьи в Science

В итоге речь идет сразу о трех взаимосвязанных гипотезах:

1) о том, что гребневики — самая древняя ветвь многоклеточных животных;
2) о том, что нервная система возникала дважды (у гребневиков и у группы «кишечнополостные + двусторонне-симметричные»);
3) о том, что мезодерма тоже возникла дважды (у гребневиков и у двусторонне-симметричных; у кишечнополостных ее, как обычно считается, нет).

Эти гипотезы могут быть верны одновременно, но, в принципе, могут и по отдельности. Пока еще ни одна из них не подтверждена настолько достоверно, чтобы быть включенной в учебники. Но задуматься они, конечно, заставляют.

В биологии давно существовала идея, что новые сложные признаки могут появляться в близких эволюционных ветвях независимо, хотя и по единой схеме. Это называется параллелизмом. О таком способе эволюции много писал, например, крупнейший палеонтолог академик Л. П. Татаринов, изучивший его на примере происхождения млекопитающих. Если перевести это на язык аналогий, получается, что природа как бы дает одно и то же техническое задание нескольким «конструкторским бюро», которые решают задачу близкими, но всё же немного разными способами. А попросту говоря, эволюция родственных ветвей часто идет в одном направлении, под действием общих наследственных предпосылок. Было время, когда эта идея распространилась столь широко, что породила специальные термины: в книгах зачастую говорилось о параллельной маммализации зверообразных, авиизации рептилий, тетраподизации кистеперых рыб, артроподизации червей, ангиоспермизации голосеменных растений, эукариотизации прокариот (см., например: К. Ю. Еськов. История Земли и жизни на ней). Высказывалось даже мнение, что такая параллельная эволюция является общим механизмом происхождения всех крупных групп организмов.

Теперь мы можем если не утверждать, то, по крайней мере, всерьез предполагать, что нервная система возникла именно этим способом — сразу в двух ветвях: гребневики и «кишечнополостные + двусторонне-симметричные». Это явление вполне можно назвать параллельной неврализацией примитивных животных.

Источник: Joseph F. Ryan, Kevin Pang, Christine E. Schnitzler, Anh-Dao Nguyen, R. Travis Moreland, David K. Simmons, Bernard J. Koch, Warren R. Francis, Paul Havlak, NISC Comparative Sequencing Program, Stephen A. Smith, Nicholas H. Putnam, Steven H. D. Haddock, Casey W. Dunn, Tyra G. Wolfsberg, James C. Mullikin, Mark Q. Martindale, Andreas D. Baxevanis. The Genome of the Ctenophore Mnemiopsis leidyi and Its Implications for Cell Type Evolution // Science. 13 December 2013. V. 342. P. 1336. DOI: 10.1126/science.1242592.

Сергей Ястребов