Современный анализ типов развития морских беспозвоночных подтверждает выдвинутую Геккелем теорию гастреи

Рис. 1. Ранние стадии развития кораллового полипа. A, B — яйцо, C, D, E — последовательные стадии дробления, F, G — бластула (F — целиком, G — в разрезе), H — ранняя гаструла в разрезе, K, I — зрелая гаструла (K — целиком, I — в разрезе). Согласно геккелевской теории происхождения многоклеточных животных, гипотетические бластея и гастрея выглядели примерно так же, как изображенные здесь бластула и гаструла. Рисунок Эрнста Геккеля

Со времен классика эволюционной биологии Эрнста Геккеля предком настоящих многоклеточных животных чаще всего считался плавающий организм с ресничками (гастрея). Предполагалось, что лишь впоследствии он осел на дно. В последние годы ряд ученых активно возражает против этой гипотезы, считая первичной именно донную форму. Датский зоолог Клаус Нильсен, исследовав распределение разных типов индивидуального развития по филогенетическим деревьям (главным образом среди морских беспозвоночных, очень разнообразных в этом отношении), сделал вывод, что, судя по сумме современных данных, Геккель был все-таки прав. В частности, планктонную личинку кольчатых червей и родственных им животных — трохофору — вполне можно рассматривать как преобразованную геккелевскую гастрею.

Проблема происхождения многоклеточных животных — безусловно, одна из самых старых и почтенных проблем во всей эволюционной биологии. Она лишь чуть-чуть моложе проблемы происхождения человека. Исследования, связанные с этой темой, продолжаются по сей день, иногда неожиданно давая новые аргументы в пользу весьма экзотических идей (см.: Ядра мезомицетозоев делятся синхронно, как у зародышей животных, «Элементы», 05.06.2013). За 140 лет накопились десятки разных версий происхождения многоклеточных животных. Но самой популярной и, по всей видимости, наиболее надежно подтвержденной из них остается теория гастреи.

Эта теория была предложена Эрнстом Геккелем в 1874 году. В раннем эмбриональном развитии животных есть стадии бластулы и гаструлы. Типичная бластула представляет собой однослойный шар, типичная гаструла — двуслойный мешок (рис. 1). Бластула превращается в гаструлу обычно путем погружения части клеток внутрь. Геккель предположил, что эти стадии индивидуального развития кратко повторяют (рекапитулируют) соответствующие стадии эволюции. По его мнению, предком многоклеточных животных была шарообразная колония простейших — бластея. Потом одно из полушарий бластеи погрузилось внутрь, и возник двуслойный организм — гастрея. Внутренний слой клеток гастреи стал кишечником, внешний — кожей (точнее, эпидермисом); также из внешнего слоя клеток развилась нервная система, которая есть у всех настоящих многоклеточных животных (Eumetazoa).

Согласно теории Геккеля, гастрея на всех стадиях своего жизненного цикла плавала в толще воды. Такой образ жизни называется голопелагическим. Очевидно, она была планктотрофной, то есть поедала планктон — больше такому существу в толще воды питаться просто нечем. Лишь потом некоторые потомки гастреи перешли к донному образу жизни, в результате чего произошло их превращение в двусторонне-симметричных животных наподобие червей (см.: В. В. Малахов. Новый взгляд на происхождение билатерий, «Природа», 2004, № 6).

Итак, согласно теории гастреи, общий предок настоящих многоклеточных животных был голопелагическим планктотрофным организмом.

Но у современных морских животных жизненный цикл в типичном случае двухфазный: личинка какое-то время плавает, а потом оседает на дно и превращается в донного обитателя (рис. 2). Мог ли такой жизненный цикл возникнуть из голопелагического? Конечно, мог. Достаточно представить, что в конце индивидуального развития гастреи возникла дополнительная стадия — донная. Это так называемая «теория конечной надставки» (terminal addition theory).

Рис. 2. Три типа индивидуального развития животных. Схема из обсуждаемой статьи в BioMed Central Evolutionary Biology.

У многих современных животных есть плавающие личинки, частично сохраняющие — рекапитулирующие — черты гастреи или даже бластеи. Такие личинки называются первичными. Примеры первичных личинок — трохофора кольчатых червей, диплеврула иглокожих. Первичные личинки всегда имеют жгутики или реснички и плавают с их помощью. Такой способ плавания — очень древний, унаследованный прямо от простейших. Чаще всего ресничные клетки собраны в полоски — так называемые ресничные шнуры.

Плавающие личинки могут питаться самостоятельно, поедая планктон (планктотрофное питание), а могут и жить за счет желтка, запасенного еще в яйце (лецитотрофное питание). И наконец, у многих животных личиночная стадия исчезла совсем. Развитие без личинки называется прямым.

Самое интересное, что у некоторых животных, когда-то перешедших к прямому развитию, личиночная стадия успела возникнуть заново, то есть вторично. Примеры вторичных личинок — гусеница бабочек, головастик лягушек. Вторичные личинки никогда не используют для перемещения реснички, а «придумывают» другие способы: например, с помощью конечностей или мускулистого хвоста.

Но что если первые настоящие многоклеточные животные были не плавающими среди планктона, а наоборот — чисто донными? Никакими законами биологии такая возможность не запрещена. И сейчас довольно многие ученые полагают, что так оно и было. Например, известный американский биолог Рудольф Рэфф (Rudolf A. Raff) считает, что предки всех двусторонне-симметричных животных были червями, возможно похожими на современных бескишечных турбеллярий, которые чрезвычайно эволюционно примитивны и при этом имеют прямое развитие. Все плавающие личинки появились позже и именно как промежуточные стадии развития; их особенности — в том числе и такие, как шарообразная форма и ресничное движение, — не унаследованы от бластеи или гастреи, а приобретены заново. Личиночная стадия как бы вставлена в жизненный цикл, который первоначально ее не включал и проходил целиком на дне. Это так называемая «теория интеркаляции» (intercalation theory); рис. 3. Согласно ей, никакой принципиальной разницы между первичными и вторичными личинками нет. Они все — вторичные.

Рис. 3. Теория конечной надставки и теория интеркаляции. И в правой, и в левой части картинки вверху изображено индивидуальное развитие предполагаемого предка, внизу — потомка. Новая стадия и там и там выделена красным цветом. Схема из обсуждаемой статьи в BioMed Central Evolutionary Biology.

Решить проблему могла бы палеонтология. Увы, для тех эпох, когда происходили интересующие нас события, палеонтологические данные об эмбриональном и личиночном развитии организмов пока слишком ненадежны (см.: Ископаемые эмбрионы из Доушаньтуо, вероятно, не эмбрионы, «Элементы», 19.01.2012). Остается информация, касающаяся более поздней эволюции. Ее много, и она нуждается в аккуратном анализе.

Попытку такого анализа предпринял известный датский зоолог Клаус Нильсен (Claus Nielsen), сотрудник Копенгагенского музея естественной истории (Natural History Museum of Denmark) и автор вышедшей уже тремя изданиями книги «Эволюция животных» (“Animal evolution”). Прежде всего, он сосредоточился на таком эволюционном событии, как переход от планктотрофного развития к непланктотрофному или обратно. Непланктотрофное развитие бывает двух типов: лецитотрофное (личинка есть, но она не питается) или прямое (личинки нет, из яйца выходит уменьшенный вариант взрослой особи). Есть несколько крупных групп животных, у которых представлены все эти варианты и эволюция которых изучена достаточно хорошо. Это, например, кольчатые черви, моллюски и иглокожие. Существуют подробные эволюционные деревья этих групп. Так вот, если наложить типы развития на такое древо, обычно получается, что непланктотрофные формы занимают там несколько терминальных (конечных) ветвей, изолированных друг от друга (рис. 4). Такая картина характерна и для иглокожих, и для кольчатых червей, и для моллюсков. Самый простой способ объяснить ее — предположить, что планктотрофное развитие сначала было свойственно всей группе, а потом в нескольких ветвях почему-то исчезло.

Рис. 4. Типы развития морских ежей. Эти животные выбраны исключительно в качестве примера. Слева — фотографии самца и самки современного морского ежа Brachysternaster chesheri. bp — выводковые карманы, в которых вынашивается икра. gp — половое отверстие (гонопор). На фотографиях гонопоры самца полностью открыты, а гонопоры самки забиты частицами органического материала, и очищен из них только левый (черный кружок). У видов с планктотрофным развитием выводковых карманов нет, а гонопоры самцов и самок имеют одинаковый размер. У видов с непланктотрофным развитием выводковые карманы есть, а гонопоры самок значительно шире, чем у самцов (через них должны проходить крупные икринки); на фотографиях показан именно такой случай. Эти признаки позволяют определять тип развития даже по ископаемому материалу. Справа — эволюционное древо морских ежей отряда Spatangoida, живших в меловом периоде. Сверху подписаны века мелового периода: Ap — аптский, Al — альбский, Ce — сеноманский, T — туронский, C — сенонский, S — сантонский, Ca — кампанский, M — маастрихтский. Справа курсивом — названия родов. Типы развития обозначены цветами. Иллюстрация из обсуждаемой статьи в BioMed Central Evolutionary Biology. Древо заимствовано с изменениями из работы: Cunningham J., Abt C., 2009. Coordinated shifts to non-planktotrophic development in spatangoid echinoids during the Late Cretaceous

Теория интеркаляции исходит из того, что ресничная личинка устроена очень просто, а потому и ее возникновение могло происходить легко. Но, вообще-то говоря, организм планктотрофной личинки не так уж и прост. Например, у типичной трохофоры захват пищевых объектов устроен так, что два опоясывающих тело личинки ресничных шнура (прототрох и метатрох) должны бить ресничками строго навстречу друг другу. А ведь плавает она тоже с помощью ресничек. Система ресничных шнуров, обеспечивающих одновременно и движение, и питание, — это тонкий сложный механизм, который легко утратить (возможно, для этого хватит мутации одного гена), но совсем непросто приобрести. Из общих соображений следует, что потеря активно питающейся ресничной личинки должна быть во много раз более частым эволюционным событием, чем ее появление. Именно этот вывод и подтверждают эволюционные деревья.

Кроме того, есть факты, которые можно объяснить постепенным переходом от планктотрофного развития к непланктотрофному, но никак не наоборот. Например, у улитки Сassidaria и у кольчатого червя Schizobranchia личинка-трохофора с набором ресничных шнуров, полностью пригодных для захвата планктонной добычи, формируется еще в яйце. По назначению эта система не используется: у Cassidaria развитие прямое, и из яйца вылупляется маленькая улитка, у которой ресничные шнуры уже исчезли; а у Schizobranchia личинка лецитотрофная, то есть она хотя и плавает, но не питается. Видимо, эти животные недавно (конечно, в эволюционном масштабе времени) отказались от планктотрофного развития, и приспособления к нему у них еще не успели исчезнуть. Иначе это необъяснимо: сложный механизм не возникает, если он ни для чего не нужен. Но нет ничего невероятного в том, что, перестав быть нужным, он еще какое-то время «по инерции» сохраняется.

Нильсен приходит к выводу, что доступные на данный момент факты скорее подтверждают гипотезу, согласно которой предок настоящих многоклеточных животных был голопелагическим планктотрофным организмом. Вероятнее всего, это была гастрея. После добавления донной стадии гастрея превратилась в личинку, заодно утратив свое название. Кстати, личинка в виде самостоятельно питающейся ресничной гаструлы действительно есть у некоторых коралловых полипов.

Рис. 5. На этом рисунке изображен онтогенез (индивидуальное развитие) двух животных, одно из которых филогенетически (эволюционно) произошло от другого. У «левого» животного личинка представляет собой типичную гаструлу, имеющую единственную ось симметрии. На одном ее полюсе находится бластопор (отверстие, ведущее во внутреннюю полость), на другом аборальный ганглий (нервный узел). Вокруг бластопора находятся нервное кольцо и венчик ресничек (археотрох). Сама внутренняя полость гаструлы называется первичной кишкой, или архентероном. При метаморфозе личинка-гаструла оседает на дно и становится двусторонне-симметричной; бластопор вытягивается вдоль тела, причем его передняя часть начинает преимущественно выполнять функцию рта, а задняя — преимущественно функцию анального отверстия. Нервное кольцо и археотрох вытягиваются вместе с бластопором. Аборальный ганглий смещается вперед. У «правого» животного бластопор полностью закрывается посредине, так что от него остаются два отверстия: рот и анус. Бывшее нервное кольцо превращается в брюшную нервную цепочку, а впереди разрастается в мозговые ганглии. Археотрох очень сильно вытягивается и подразделяется на несколько ресничных шнуров, имеющих разные названия; из них прототрох и метатрох опоясывают тело, соответственно, впереди и позади рта. Реснички прототроха и метатроха при этом продолжают биться в ту же сторону, что и раньше — ко рту. Личинка такого животного и есть трохофора. Схема из обсуждаемой статьи в BioMed Central Evolutionary Biology.

Но Нильсен не останавливается на этом выводе. Он предлагает целый эволюционный сценарий, описывающий, как личинка-гаструла могла постепенно превратиться в личинку-трохофору (рис. 5). Этот шаг Нильсена — принципиальный. По его убеждению, любая гипотеза, касающаяся происхождения чего-либо, должна завершаться подобным сценарием, реконструирующим полную последовательность жизнеспособных эволюционных стадий. Правда, сценарий Нильсена в любом случае относится только к трохофоре — личинке кольчатых червей, моллюсков и некоторых родственных им групп. Происхождение личинки-диплеврулы, свойственной иглокожим, должно объясняться как-то иначе.

Источник: Claus Nielsen. Life cycle evolution: was the eumetazoan ancestor a holopelagic, planktotrophic gastraea? // BioMed Central Evolutionary Biology. 2013. V. 13. P. 1–18. Статья в свободном доступе.

Сергей Ястребов