Вредители контролируют эволюцию растений

Рис. 1. Резуховидка Таля (Arabidopsis thaliana) (слева) и ее природные враги: капустная тля Brevicoryne brassicae (справа вверху) и горчичная тля Lipaphis erysimi. Фото с сайтов en.wikipedia.org, www.ces.csiro.au и www4.inra.fr

В двух независимых исследованиях получены экспериментальные подтверждения важной роли растительноядных насекомых в эволюции растений. Эволюционные эксперименты на резуховидке Таля (Arabidopsis thaliana) и ослиннике двулетнем (Oenothera biennis) показали, что растения, синтезирующие разные защитные вещества, получают селективное преимущество в зависимости от преобладания тех или иных вредителей. В отсутствие вредителей в подопытных популяциях распространялись генотипы, обеспечивающие ускоренный рост и повышенную конкурентоспособность в сочетании с ослабленной защитой от вредителей. Генофонды популяций, развивавшихся в разных условиях, начинали существенно различаться уже после 1–2 поколений. Это говорит о том, что растительноядные насекомые — мощный фактор отбора, способный обеспечить быструю эволюцию и высокий уровень генетического разнообразия растений.

Идея о том, что эволюция живых существ во многом определяется их взаимоотношениями с хищниками и паразитами, считается «общим местом» в эволюционной теории. Косвенных подтверждений у нее предостаточно, прямых же доказательств, полученных в ходе эволюционных экспериментов, — существенно меньше. Это и неудивительно, ведь экспериментальный подход к изучению эволюции начал всерьез развиваться лишь относительно недавно (см.: Гонка вооружений — двигатель эволюции, «Элементы», 01.03.2010; Современные паразиты опаснее прошлых и будущих, «Элементы», 12.12.2007).

Взаимоотношения между растениями и растительноядными насекомыми — возможно, самый распространенный тип экологических взаимоотношений в природе. Мало кто из специалистов сомневается в том, что эволюция высших растений в значительной мере есть результат эволюционной гонки вооружений с насекомыми-фитофагами. Но для точных количественных оценок роли этого фактора, а тем более для разработки подходов к его практическому использованию, необходимы прямые экспериментальные данные.

В последнем выпуске журнала Science сразу две международные группы исследователей отчитались о результатах эволюционных экспериментов, показывающих, что насекомые-вредители действительно являются для растений мощнейшим фактором отбора.

Первое исследование, выполненное биологами из Швейцарии, Великобритании, Дании и США, проводилось на классическом объекте — резуховидке Таля (Arabidopsis thaliana), невзрачном цветочке из семейства капустных. К числу главных природных врагов арабидопсиса относятся два вида тлей: капустная тля Brevicoryne brassicae и горчичная тля Lipaphis erysimi (рис. 1). Как и другие капустные, арабидопсис защищается от тлей при помощи специальных инсектицидов — алифатических глюкозинолатов (см. Glucosinolate). В зависимости от своего генотипа (а именно от аллельного состояния локуса GS-ELONG), резуховидка производит глюкозинолаты с трех- или четырехуглеродной боковой цепью («хемотипы» 3C и 4C).

Авторы сопоставили собиравшиеся с 1964 года данные по видовому составу тлей в разных районах Европы (см. EXAMINE, EXploitation of Aphid Monitoring systems IN Europe) с данными по генетическому разнообразию природных популяций резуховидки. Оказалось, что на юго-западе Европы, где капустная тля резко преобладает над горчичной, доминируют растения с хемотипом 4C. Относительная численность горчичной тли постепенно растет в северо-восточном направлении (от Испании и Франции к Польше и Швеции) — и параллельно с ростом частоты встречаемости Lipaphis erysimi увеличивается доля резуховидок с хемотипом 3С (рис. 2).

Рис. 2. На юго-западе Европы чаще встречаются резуховидки с хемотипом 4C (зеленые значки); в северо-восточном направлении растет встречаемость растений 3С (желтые значки). Кружки показывают относительную численность капустной (белые сектора) и горчичной (голубые сектора) тли. Видно, что доля горчичной тли растет в северо-восточном направлении, как и доля растений с хемотипом 3С. Рисунок из обсуждаемой статьи Züst et al.

Такая корреляция сама по себе еще не доказывает, что между двумя показателями есть причинно-следственная связь. Чтобы проверить, являются ли различия в составе вредителей причиной генетических различий между популяциями резуховидки, авторы провели эволюционный эксперимент, длившийся пять поколений. Для этого было создано 30 одинаковых подопытных популяций резуховидки. В каждой популяции изначально было поровну представителей 27 линий (генотипов), взятых из природных популяций и различающихся по признакам, связанным с защитой от вредителей. Арабидопсис размножается преимущественно путем самоопыления, что позволяет в рамках краткосрочного эксперимента пренебречь изредка возникающими рекомбинантными генотипами.

Популяции разделили на пять групп. Первая группа развивалась в отсутствие вредителей, на второй кормились капустные тли, на третьей — горчичные, на четвертой жили тли Myzus persicae, способные питаться многими разными растениями и не чувствительные к глюкозинолатам, на пятой — все три вида тлей вместе.

Все популяции, жившие под прессом вредителей, поначалу сильно страдали от них, что проявилось в снижении биомассы (по сравнению с контрольными популяциями, в которых не было вредителей). Самым зловредным вредителем оказалась быстро размножающаяся горчичная тля. Однако за пять поколений все популяции неплохо приспособились к своим вредителям, причем многие из них почти сравнялись по биомассе с контролем.

Приспособление шло за счет преимущественного размножения наиболее устойчивых генотипов. Изначально во всех популяциях было поровну растений 3С и 4С. В контрольных популяциях без вредителей, а также в популяциях с тлёй Myzus persicae, которую не берут глюкозинолаты, это соотношение почти не изменилось. Отбор в этих популяциях тоже шел, но по другим признакам. Капустная тля «отобрала» устойчивые к ней растения 4С, которые к пятому поколению стали доминирующими в популяциях с капустной тлёй. Горчичная тля обеспечила селективное преимущество лучше защищенным от нее растениям 3С.

Эти результаты показывают, что корреляция между видовым составом тлей и соотношением растений 3C и 4C в разных районах Европы, скорее всего, отражает причинно-следственную связь. При наличии одной лишь капустной тли (как на юго-западе Европы) процветают растения 4С, однако даже относительно небольшое количество более опасной и быстро плодящейся горчичной тли дает преимущество растениям 3С (как на северо-востоке Европы).

Популяции, на которых кормились все три вида тлей вместе, изменились так же, как и популяции с горчичной тлёй. Этого и следовало ожидать, ведь горчичная тля размножается быстрее всех и поэтому быстро становится доминирующим видом среди вредителей.

В популяциях, развивавшихся без вредителей, стал доминирующим генотип, который во всех остальных популяциях вымер. Для этого генотипа характерно, во-первых, низкое содержание глюкозинолатов, во-вторых, минимальное развитие опушения на листьях (опушение — еще один способ защиты от тлей). Как опушение, так и глюкозинолаты требуют для своего производства определенных затрат, поэтому растения, «экономящие» на защитных средствах, растут быстрее других. Конечно, лишь до тех пор, пока поблизости нет вредителей. Этим и объясняется успех незащищенных растений в отсутствие растительноядных насекомых. Кроме того, во всех подопытных популяциях вымерли генотипы, производящие дорогостоящие средства защиты от вредителей, не участвовавших в эксперименте, — а именно от листоядных гусениц.

Рис. 3. Ослинник двулетний (Oenothera biennis) и гусеница бабочки Mompha brevittella, поедающая его семена. Изображение из обсуждаемой статьи Agrawal et al.

Второе исследование проведено биологами из США, Канады и Финляндии на ослиннике двулетнем (Oenothera biennis), североамериканском самоопыляющемся растении из семейства кипрейных. Одним из главных природных врагов энотеры являются гусеницы бабочки Mompha brevittella (рис. 3). Авторы создали 16 одинаковых подопытных популяций с высоким уровнем генетического разнообразия. Каждая популяция изначально содержала равное количество растений с 18 генотипами, различающимися по степени защищенности от вредителей и другим признакам. Популяции росли на открытых делянках, половину из которых обрабатывали инсектицидом. В отличие от первого исследования, подопытным популяциям приходилось не только приспосабливаться к вредителям (или к их отсутствию), но и конкурировать с другими растениями, семена которых могли заноситься на участки извне (делянки не пропалывались).

Эксперимент продолжался в течение четырех поколений. За это время генофонды популяций стали сильно различаться. Как и в первом исследовании, адаптация шла за счет избирательного размножения разных генотипов. На делянках, не обработанных инсектицидом, стали преобладать наиболее защищенные генотипы. Энотера защищается от гусениц, поедающих семена, при помощи энотеина А, вещества из группы гидролизуемых танинов. В присутствии вредителей селективное преимущество получили растения, в семенах которых производится наибольшее количество этого защитного вещества. На делянках, обработанных инсектицидом, распространились генотипы, «экономящие» на производстве энотеина А. Кроме того, делянки стали различаться по срокам цветения: рано цветущие генотипы получили преимущество на обработанных участках, поздно цветущие — на необработанных. Впрочем, между производством энотеина А в семенах и сроками цветения существует корреляция: генотипы, производящие много защитного вещества, в среднем позже цветут, поэтому эти два результата не являются независимыми.

Инсектицид, которым обрабатывали экспериментальные участки (эсфенвалерат), уничтожил не только вредителей энотеры, но и насекомых, контролирующих численность растений-конкурентов, в первую очередь — одуванчика (Taraxacum officinale). В результате участки, обработанные инсектицидом, заросли одуванчиком. Итоговая биомасса ослинника из-за конкуренции с одуванчиком на этих участках оказалась даже ниже, чем на необработанных (рис. 4).

Рис. 4. Типичная необработанная делянка (слева) и обработанная инсектицидом (справа) в период цветения одуванчика. Изображение из обсуждаемой статьи Agrawal et al.

Конкуренция сыграла роль дополнительного фактора отбора: на обработанных участках получили преимущество самые конкурентоспособные генотипы, лучше других противостоящие натиску одуванчиков. Авторы подчеркивают, что пониженное производство энотеина А и конкурентоспособность при совместном выращивании с одуванчиками — признаки независимые. Говоря точнее, у 18 генотипов, участвовавших в эксперименте, между этими признаками нет корреляции. Результаты эксперимента говорят о том, что отбор шел по обоим признакам параллельно: отсутствие вредителей лишило преимуществ генотипы, производящие много энотеина А, а засилье одуванчиков дало преимущество генотипам с повышенной конкурентоспособностью.

Оба исследования подтвердили идеи, которые кажутся вполне очевидными. Но одно дело — теоретические ожидания, пусть и хорошо обоснованные, другое — экспериментально подтвержденный факт. Эксперименты показали, что насекомые-фитофаги являются важным фактором эволюции растений. Изменение состава и численности вредителей может радикально изменить генофонд растительной популяции всего за 4–5 поколений. Пространственно-временная вариабельность комплексов вредителей, очевидно, способствует быстрой эволюции и высокому уровню генетического разнообразия растений. Кроме того, во втором исследовании была наглядно показана возможность косвенных эволюционных эффектов: снижение численности насекомых не только позволило подопытным растениям экономить ресурсы на производстве защитных средств, но и заставило их приспосабливаться к конкуренции с другими растениями.

Источники:
1) Anurag A. Agrawal, Amy P. Hastings, Marc T. J. Johnson, John L. Maron, Juha-Pekka Salminen. Insect Herbivores Drive Real-Time Ecological and Evolutionary Change in Plant Populations // Science. 2012. V. 338. P. 113–116.
2) Tobias Züst, Christian Heichinger, Ueli Grossniklaus, Richard Harrington, Daniel J. Kliebenstein, Lindsay A. Turnbull. Natural Enemies Drive Geographic Variation in Plant Defenses // Science. 2012. V. 338. P. 116–119.
3) J. Daniel Hare. How Insect Herbivores Drive the Evolution of Plants // Science. 2012. V. 338. P. 50–51.

Александр Марков