Параллельная эволюция касты «сверхсолдат» у муравьев получила объяснение

Рис. 1. Касты у муравьев Pheidole morrisi (у этого вида нет сверхсолдат). A — крылатая царица, B — солдат, C — рабочий. D–F — схематические изображения личинок трех каст на поздних стадиях развития. Личинки, собирающиеся стать матками, — самые крупные (D), из самых маленьких личинок получаются рабочие (F). Показаны крыловые диски (зачатки крыльев), на которых сиреневым цветом обозначены области экспрессии гена sal. Звездочками отмечено отсутствие крыловых дисков. Внизу — схема развития личинки с двумя развилками, на каждой из которых развитие может пойти по одному из двух альтернативных путей. Выбор в обоих случаях определяется уровнем ювенильного гормона (JH). Изображение из обсуждаемой статьи в Science

У нескольких видов муравьев из обширного рода Pheidole кроме обычных рабочих и солдат есть каста «сверхсолдат», защищающих колонию от набегов кочевых муравьев. Ученые из Канады и США показали, что если личинок тех видов Pheidole, у которых сверхсолдат нет, обработать ювенильным гормоном, личинки превращаются в сверхсолдат. У некоторых из этих видов аномальные особи, похожие на сверхсолдат, изредка встречаются в природе. Вероятно, потенциальная способность к такому «морфозу» (развитию измененного фенотипа при неизменном геноме) унаследована всеми Pheidole от общего предка, хотя у большинства видов она проявляется только в виде редкой аномалии. У видов, подвергающихся атакам кочевых муравьев, наличие таких аномалий оказалось полезным, и отбор закрепил этот фенотип, сделав его появление в колониях регулярным. Данный эволюционный механизм, известный под названием «генетической ассимиляции морфозов», объясняет независимое развитие касты сверхсолдат в нескольких эволюционных линиях муравьев.

Разделение на касты у общественных насекомых — яркий пример полифенизма. Так называют ситуацию, когда один и тот же генотип обеспечивает развитие нескольких дискретных фенотипов, причем выбор одного из вариантов зависит от внешних условий (см.: Выведена гусеница, меняющая цвет при нагревании, «Элементы», 09.02.2006). Например, у муравьев из одной и той же личинки в зависимости от условий (в первую очередь от питания) развивается либо крылатая матка, либо бескрылая рабочая особь.

У представителей широко распространенного рода Pheidole, включающего около 1100 видов, кроме обычных маленьких рабочих, отвечающих за сбор пищи и строительные работы, есть вторая бескрылая каста — крупные солдаты, в задачи которых входит защита гнезда и разгрызание твердых семян, которые составляют важную часть рациона этих муравьев. Не исключено, что наличие двух бескрылых каст обеспечило эволюционный успех рода, позволив наладить эффективное разделение труда в колонии.

У восьми видов Pheidole, обитающих в пустынях юго-запада США и Северной Мексики, существует третья бескрылая каста — «сверхсолдаты», отличающиеся еще более крупными размерами и огромной головой. Функция сверхсолдат состоит в защите колонии от набегов кочевых муравьев. Сверхсолдаты охраняют входы в подземное гнездо, затыкая их своими массивными головами.

В колониях некоторых видов Pheidole, у которых нет этой касты, изредка встречаются аномальные крупные особи с маленькими зачатками передних крыльев, похожие на сверхсолдат. Биологи из Канады и США предположили, что эти «уроды» формируются на основе той же генетической программы развития, что и настоящие сверхсолдаты. Личинка, собирающаяся стать солдатом, отличается от личинки рабочего двумя признаками: во-первых, она крупнее, во-вторых, у нее формируется пара крыловых дисков (так называются зачатки крыльев у личинок). У личинки, собравшейся стать маткой, имеется две пары хорошо развитых крыловых дисков; у личинки «выбравшей» путь рабочего, крыловые диски отсутствуют (рис. 1). Кроме того, личинки различаются по характеру экспрессии важного гомеозисного гена sal, регулирующего развитие крыльев. У маток этот ген экспрессируется в двух областях крылового диска: в той, которая образует шарнир основания крыла (hinge), и в той, из которой разовьется крыловая пластина (pouch). У солдат этот ген активно работает только в первой из двух областей.

Авторы предположили, что программа развития сверхсолдат может быть сформирована из программы развития обычных солдат путем усиления ее отличий от программы развития рабочего. Иными словами, у сверхсолдат по сравнению с солдатами личинки должны, во-первых, быстрее расти и достигать более крупных размеров, во-вторых, у них должны быть более развитые крыловые диски с выраженной экспрессией гена sal. Эти предположения блестяще подтвердились в ходе изучения развития двух видов Pheidole, имеющих касту сверхсолдат: P. obtusospinosa и P. rhea (рис. 2).

Рис. 2. Обычный солдат (SD) и сверхсолдат (XSD) P. obtusospinosa. Солдаты развиваются из личинок меньшего размера (F) с зачатками только передних крыльев (G), в которых ген sal почти не экспрессируется в той области, из которой у крылатых особей развивается крыловая пластина (H, отмечено черной стрелкой). Сверхсолдаты развиваются из более крупных личинок (J) с двумя крыловыми дисками (K) и с более выраженной экспрессией sal (L). Изображение из обсуждаемой статьи в Science

Авторы построили эволюционное дерево для 11 видов Pheidole, для которых им удалось добыть данные по нуклеотидным последовательностям (использовались последовательности трех митохондриальных и двух ядерных генов). Из этих 11 видов только два (вышеупомянутые P. obtusospinosa и P. rhea) имеют касту сверхсолдат. Судя по структуре дерева, сверхсолдаты у этих двух видов развились независимо, в результате параллельной эволюции (рис. 3).

Рис. 3. Эволюционное дерево, построенное для одиннадцати видов Pheidole. Два вида имеют касту сверхсолдат (natural XSD); у трех видов удалось получить сверхсолдат искусственно, обработав личинок аналогом ювенильного гормона (induction). Показаны крыловые диски личинок солдат (SD) и сверхсолдат (XSD); зоны экспрессии гена sal обозначены, как на рис. 1. Рисунок из обсуждаемой статьи в Science

Опираясь на полученные данные, исследователи предположили, что потенциальная возможность формирования сверхсолдат была унаследована муравьями рода Pheidole от общего предка, жившего 35–60 млн лет назад. Реализовали же ее только те виды, которым это почему-то оказалось выгодно (например, из-за жизни в местах, где водятся кочевые муравьи). У других видов эта возможность сохранилась в скрытом состоянии. В таком случае следует ожидать, что из личинок тех видов, у которых нет касты сверхсолдат, можно, подобрав правильные условия, вырастить нечто на них похожее.

Известно, что выбор личинкой муравья того или иного варианта развития зависит от уровня ювенильного гормона (рис. 1). Поэтому логично предположить, что при помощи этого гормона можно «включить» и скрытую программу развития сверхсолдат у видов, не имеющих этой касты. Эксперименты на трех видах Pheidole, не имеющих сверхсолдат (P. spadonia, P. morrisi, P. hyatti), подтвердили эту гипотезу. Оказалось, что если взять личинку любого из этих видов, собравшуюся превратиться в обычного солдата, и намазать ей брюшко метопреном (см. Methoprene) — аналогом ювенильного гормона, — то личинка ускоряет свой рост, обзаводится двумя парами крыловых дисков с высокой экспрессией гена sal и в итоге становится сверхсолдатом (рис. 4).

Рис. 4. Обычный солдат P. morrisi (A) и сверхсолдат, искусственно полученный путем обработки личинки метопреном (B, C). Белыми стрелками показаны рудиментарные крылья — отличительная черта искусственных сверхсолдат. Изображение из обсуждаемой статьи в Science

Как уже говорилось, у некоторых видов, не имеющих касты сверхсолдат (включая P. morrisi), такие особи иногда появляются в качестве редкой аномалии развития («морфоза»). Это позволило авторам предположить, что независимое появление касты сверхсолдат в разных эволюционных линиях муравьев рода Pheidole происходило благодаря механизму, известному как «генетическая ассимиляция морфозов» (см. также: Genetic assimilation). Суть идеи в следующем. Если какой-нибудь редкий морфоз (то есть аномалия развития, иногда возникающая в ответ на какие-то внешние воздействия) вдруг окажется полезным, отбор начнет закреплять в генофонде популяции такие мутации, которые повышают вероятность реализации этого морфоза. В итоге бывшая аномалия постепенно станет нормой, то есть «впишется» (ассимилируется) в генетическую программу развития. Абсолютизация этого эволюционного механизма лежит в основе так называемой «эпигенетической теории эволюции» (см. также: модификационная изменчивость).

Почему способность к формированию фенотипа сверхсолдата сохранилась у видов, не имеющих этой касты, и, по-видимому, не нуждающихся в ней? Ведь «лишние» признаки в ходе эволюции имеют тенденцию редуцироваться, разрушаясь под грузом мутаций, не отсеиваемых отбором. По мнению авторов, возможный ответ заключается в том, что программа развития сверхсолдата тесно связана с программой развития обычного солдата. Может быть, вероятность возникновения мутации, которая испортила бы первую, не навредив второй, слишком мала, и поэтому у муравьев сохраняется потенциальная способность к формированию сверхсолдат, даже если она им не нужна.

Данное исследование интересно как минимум в трех отношениях. Во-первых, оно проливает свет на эволюцию каст у общественных насекомых — вопрос, до сих пор изученный недостаточно. Во-вторых, оно иллюстрирует действенность механизма генетической ассимиляции морфозов, эволюционная роль которого остается дискуссионной. В-третьих, работа показывает одну из возможных причин параллелизмов в эволюции: унаследованная от общего предка программа развития допускает ограниченное число возможных модификаций, некоторые из которых могут реализовываться в виде редких морфозов до тех пор, пока не окажутся полезными.

Источник: Rajendhran Rajakumar, Diego San Mauro, Michiel B. Dijkstra, Ming H. Huang, Diana E. Wheeler, Francois Hiou-Tim, Abderrahman Khila, Michael Cournoyea, Ehab Abouheif. Ancestral Developmental Potential Facilitates Parallel Evolution in Ants // Science. 2012. V. 335. P. 79-82.

Александр Марков