Параллелизмы — результат быстрой эволюции сенсорных рецепторов

Спящая личинка Caenorhabditis elegans (белая стрелка) в многоклеточном плодовом теле почвенной амебы Dictyostelium. Фото с сайта www.cumc.columbia.edu

Американские генетики изучили независимое появление одного и того же нового признака у двух лабораторных линий нематоды Caenorhabditis elegans и у родственного вида Caenorhabditis briggsae. Им удалось выяснить, что признак возник в результате мутации в сходных генах у всех трех объектов. Они заключили, что репертуар возможных адаптивных решений весьма ограничен, с этим связано независимое появление сходных признаков. Кроме того, наиболее простым и быстрым решением является настройка сенсорных рецепторов: это действие не требует согласованного изменения комплекса генов, достаточно изменить один.

Когда Н. И. Вавилов обнародовал закон гомологических рядов, утверждающий сходные ряды изменчивости у близкородственных видов, то немедленно был обвинен в антидарвиновских настроениях. Действительно, мутации случайны — значит, и эволюционные траектории морфологической эволюции будут случайными. Их направление должно бы зависеть только от внешних условий, к которым вид обязан как следует приспособиться.

У нейтральных признаков, тех, что не влияют на приспособленность, появление сходства маловероятно.

Параллельные признаки, которыми оперировал Вавилов (а он начинал работать с признаками зерновых культурных растений), нейтральны, и в этом случае сходству репертуара изменчивости вроде бы неоткуда взяться. Тем не менее гомологические ряды существуют (Н. И. Вавилов был строг с фактами), так что на долгое время о законе гомологических рядов предпочитали не рассуждать.

Однако в последнее десятилетие обнаружилось, что фактов параллельной эволюции как на микро- , так и на макроуровне такое колоссальное изобилие, что ими нужно и должно заниматься всерьез. Генетики взялись за расшифровку путей формирования параллелизмов. Появилась возможность включить параллелизмы в модели генетических механизмов эволюции. (Появились и эпигенетические теории о механизмах параллельной эволюции; об этом можно прочитать в статье М. А. Шишкина «Эволюция как эпигенетический процесс».)

Наиболее значимые выводы о генетических механизмах параллельной эволюции основаны на анализе отдельных признаков, имеющих как адаптивное значение, так и нейтральное. К первым относятся, например, исследование устойчивости к антибиотикам у бактерий и, соответственно, генов, ответственных за ее формирование (см.: Пути эволюции предопределены на молекулярном уровне, «Элементы», 12.04.2006). Хорошим примером также является изучение цветового зрения у цихлид (см.: Эволюция цветного зрения у африканских цихлид шла двумя путями, «Элементы», 29.12.2009). Ко вторым, нейтральным признакам, можно отнести появление темного пятна на крылышках у разных видов дрозофил — чем не гомологические ряды Н. И. Вавилова! (см.: Тонкая подстройка» многофункционального гена может приводить к появлению новых признаков, «Элементы», 25.04.2006).

Наиболее важными выводами, которые генетики сделали на основе пока немногочисленных примеров, являются следующие:

• эволюция выглядит предсказуемым процессом, хотя в основе его лежат случайные мутации;
• число возможных эволюционных траекторий ограничено, так как ограничено число жизнеспособных комбинаций мутационных изменений;
• сходные приспособления могут появляться в результате параллельного образования одинаковых мутаций в том или ином гене;
• сходные приспособления могут появляться в результате разных наборов мутаций в одном и том же комплексе генов;
• параллельные приспособления появляются чаще в результате настройки различных регуляторных, а не кодирующих генов.

Генетики из университетов Юты, Флориды и Рокфеллеровского университета разобрали в деталях еще один пример параллельного возникновения адаптивного признака. Этот пример позволил продемонстрировать, насколько легко появляются сходные признаки у разных видов, а также добавить несколько более общих правил относительно генетических механизмов гомологии. Ученые работали с модельным объектом нематодой Caenorhabditis elegans и с ее родственницей Caenorhabditis briggsae. Также в их распоряжении оказались разные линии лабораторных культур C. elegans, которые хотя и произошли от одной исходной гермафродитной особи, но велись изолированно в последние 50 лет. Этот материал позволил проследить образование параллельных мутаций как у особей со сходным геномом (разные потомственные линии одной особи), так и у разных видов.

Ученых интересовал конкретный признак формирования так называемой дауэровской, или «спящей», личинки. Спящая личинка у ценорабдитис образуется при стрессовых температурах, недостатке пищи или перенаселении. В таком состоянии нематода благополучно переживает самые худшие времена, а при наступлении адекватных условий начинает развитие с прерванной точки, то есть с третьей линьки. Перенаселение в природных условиях, так же как и непосредственный недостаток пищи, грозит популяции различными неприятностями (голодание, недостаток подходящих микроусловий и т. д.), потому воспринимается как сигнал к формированию спящей личинки. В лабораторных условиях при перенаселении (а как же иначе может быть в культурах?) дауэровская личинка всё равно формируется, хотя пищи всегда в изобилии. При этом подавляющая часть популяции изымается из репродуктивного пула, остаются лишь те особи, которые так или иначе не среагировали на сигнал перенаселения. Ясно, что именно они и получат преимущество в изобильной лабораторной среде, других же эта покоящаяся стадия предательски оставит за бортом отбора. Именно поэтому в лабораторной среде нематода довольно быстро перестает реагировать на сигнал перенаселения и спящую личинку не формирует. От этой спящей стадии, как выяснилось, отказались обе лабораторных популяции Caenorhabditis elegans, а также соседи по лаборатории Caenorhabditis briggsae. Естественно, важно было выяснить, как это адаптивное новшество появилось у трех различных популяций.

Дауэровская личинка начинает формироваться при повышении концентрации особого феромона (чем больше животных в культуре, тем выше его концентрация). Известно, что активными компонентами этого феромона являются различные вариации сахара аскарилозы. Эти компоненты были раньше определены и синтезированы химически, так что с ними вполне можно ставить эксперименты. В первичном эксперименте удалось определить, что четыре из этих компонентов вызывают формирование спящей личинки у исходной лабораторной линии Caenorhabditis elegans, зато не работают с двумя эволюционировавшими линиями нематоды. Для упрощения задачи ученые выбрали один из этих компонентов (его назвали C3), так как именно устойчивость к данному компоненту определяется единственным локусом. Из сравнения геномных последовательностей исходной популяции и двух других выяснилось, что устойчивость появилась в результате выпадения (делеции) двух генов рецепторов. Ясно, что если исчезают рецепторы к определенному компоненту, то исчезает и реакция на этот компонент, в данном случае не формируется дауэровская личинка. В двух лабораторных линиях эта делеция прошлась по разным нуклеотидам (см. рис. 1), но так или иначе захватила оба гена. Иными словами, независимо в двух популяциях делеция уничтожила гены двух одинаковых рецепторов.

Рис. 1. Участок X-хромосомы C. elegans, который выпал в результате делеции. Два гена, srg-36 и srg-37, являются рецепторами к активному компоненту феромона спящей личинки. Именно они оказались повреждены в результате делеции. Но отрезки выпавших последовательностей в двух лабораторных линиях C. elegans (соответственно LSJ2 и CC1) различаются, так как линии эволюционировали независимо. Схема из обсуждаемой статьи в Nature

Ученые подтвердили свои выводы относительно природы этих рецепторов, рассмотрев, где именно эти гены работают — они экспрессируются в хемосенсорных нейронах. А в терморецепторах и в рецепторах, ответственных за хемотаксис, не экспрессируются. Это означает, что, разыскивая основных посредников между феромоном и формированием дауэровской личинки, ученые не ошиблись.

У Caenorhabditis briggsae нашелся ген, аналогичный двум найденным посредникам, их явный эволюционный родственник, так называемый ортолог. И, как легко догадаться, в лабораторной популяции, отказавшейся от спящей личинки, именно этот ген оказался вырезан делецией. Сколько ни добавляли феромона (того самого C3, с которым работали на C. elegans), все личинки C. briggsae развивались своим чередом, не впадая в спячку. Зато на исходную (дикую) популяцию C. briggsae C3 отлично действовал, вызывая закономерное формирование покоящейся стадии.

Таким образом, в условиях, когда спящая личинка оказывается лишней или даже вредной, популяция быстро от нее избавляется. При этом отбор нацеливается на сходные гены, приводя их так или иначе в нерабочее состояние. Генетики рассудили, что вряд ли причиной сходной мутации было характерное генетическое окружение генов, провоцирующее делеции. Ведь у разных видов и окружение это различается, а выброшенными оказались гомологичные гены. Поэтому, скорее всего, существует не так уж много мутаций, которые способны предотвратить формирование спящей стадии и одновременно были бы не слишком вредны для животного. Большинство возможных мутаций имеют множественные последствия и наверняка снижают общую приспособленность. Для данного конкретного признака доступное решение оказалось единственным.

В целом, гораздо безопаснее изменить один конкретный рецептор, чем подстраивать друг под друга целую сеть регуляторов развития. Сенсорные рецепторы — световые, вкусовые и хемочувствительные — эволюционируют очень быстро, оперативно подлаживая организм к окружающей обстановке.

Хотя, как отмечают генетики, этот простой и быстрый путь не позволяет достичь существенных изменений в ходе морфогенеза и создать новую форму.

Источник: Patrick T. McGrath, Yifan Xu, Michael Ailion, Jennifer L. Garrison, Rebecca A. Butcher, Cornelia I. Bargmann. Parallel evolution of domesticated Caenorhabditis species targets pheromone receptor genes // Nature. 2011. V. 477. P. 249–364. Doi:10.1038/nature10378.

Елена Наймарк