Для фитопланктона не действует закон Кляйбера

Различные планктонные диатомовые водоросли. Фото: Karl Bruun/Nostoca Algae Laboratory/Courtesy of Nikon Small World/Nature. С сайта www.fmap.ca

Оценив продукцию (связывание углекислого газа в процессе фотосинтеза) планктонных водорослей и цианобактерий, испанские океанологи обнаружили, что с увеличением размера клеток она растет не пропорционально массе в степени 3/4, как у большинства организмов, а практически линейно, с показателем степени, близким к 1. Иными словами, в расчете на единицу массы крупные и мелкие организмы фитопланктона связывают углерод с равной скоростью. Зная численность разных размерных групп фитопланктона в тропических и субтропических районах Атлантического океана, исследователи выяснили, что вклад этих групп в общую величину первичной продукции примерно одинаков, хотя ранее предполагалось, что мелкие формы имеют гораздо большее значение, чем крупные.

До недавнего времени считалось, что метаболизм (обмен веществ) самых разных организмов, как одноклеточных, так и многоклеточных, зависит от их размера сходным образом. С увеличением массы тела M организмов потребление ими энергии R растет, но не линейно, а постепенно замедляясь, с показателем степени, равным примерно 3/4. Иными словами, в расчете на единицу веса интенсивность метаболизма организмов снижается по мере увеличения массы тела. Полученное аллометрическое (нарушающее пропорции) соотношение можно записать формулой: R = c·M^d, где c — константа, характерная для рассматриваемой группы организмов, а d — показатель степени, равный примерно 3/4. При логарифмировании эта зависимость превращается в уравнение прямой:

    log R = log c + d·log M,
    где c — свободный член, а d — угол наклона.

То, что показатель степени d равен именно 0,75 (или 3/4), еще в 1930-х годах установил швейцарский физиолог Макс Кляйбер, обобщивший экспериментальные данные по интенсивности дыхания разных млекопитающих. Указанное соотношение получило название «закон Кляйбера» (см.: Kleiber's law), или «правило 3/4». До этого исследователи полагали, что показатель d, скорее всего, равен 2/3, поскольку с увеличением линейных размеров тела площадь его поверхности растет пропорционально квадрату, а объем — кубу. Величина показателя степени, близкая к 0,75, обнаруживалась затем на совокупностях самых разных организмов. Так, для ракообразных ее вывел в 1950-х годах наш соотечественник Г. Г. Винберг. А в 1960 году датский зоолог Аксель Хеммингсен (Axel Marius Hemmingsen), статистически обработав опубликованные материалы по оценке скорости дыхания разных животных, получил соответствующие уравнения для эндотермных (теплокровных) животных, для эктотермных (холоднокровных), а также для одноклеточных организмов. Показатель c для данных групп сильно различался (к примеру, у теплокровных уровень обмена гораздо выше, чем у холоднокровных), но коэффициент d, характеризующий форму зависимости обмена от массы, во всех случаях был близок к 0,75.

Сведения о зависимости интенсивности метаболизма от размеров для растений были скуднее и противоречивее. Обычно предполагалось, что тут также соблюдается «правило 3/4». Однако в 2006 году с помощью тщательных наблюдений за дыханием растений в темноте было установлено, что показатель степени в уравнениях, связывающих массу растения и их дыхание, равен не 0,75, а 1,04, что значимо не отличается от единицы. Зависимость интенсивности дыхания растений от их массы оказалась не аллометрической, а изометрической (сохраняющей пропорции): в расчете на единицу массы крупные и мелкие растения дышат одинаково.

Рис. 1. Расположение станций (точек отбора проб фитопланктона) научно-исследовательского судна Hespérides в Атлантическом океане. Рейс проводился в ноябре-декабре 2007 г. Цветом показано содержание хлорофилла (показатель продуктивности вод). Видно, что все точки отбора проб приходились на олиготрофные районы, характеризующиеся довольно низкой продукцией фитопланктона, ограниченной нехваткой элементов минерального питания. Изображение из обсуждаемой статьи в Proc. R. Soc. B.

Относительно связи метаболизма и массы у одноклеточных фотосинтезирующих организмов сведений еще меньше. Поэтому особый интерес представляют данные по морскому фитопланктону, полученные недавно Марией Уэте-Ортегой (María Huete-Ortega) из Университета Виго (Universidad de Vigo, Departamento de Ecologia y Biologia Animal, Виго, Галисия, Испания) совместно с коллегами из Океанографического центра в Хихоне (Centro Oceanográfico de Xixón, Хихон, Астурия, Испания).

Работая на научно-исследовательском судне "Hespérides" в тропических и субтропических водах Атлантического океана, эти исследователи не только брали планктонные пробы для оценки численности всех цианобактерий и одноклеточных водорослей, но и проводили эксперименты по определению первичной продукции (прироста массы) разных размерных групп фитопланктона. При этом использовали высокочувствительный радиоуглеродный метод, основанный на включение в клетки CO₂, меченного радиоактивным изотопом углерода ¹⁴C. Особая ценность данной работы в том, что авторы отдельно измеряли продукцию ряда размерных фракций, в том числе самых мелких, обычно не учитываемых. Для разделения фитопланктона по размерам использовали фильтры и сита с разным диаметром пор (ячеи). В некоторых пробах удавалось выделить 24 размерных класса — от 0,5 до 80 мкм. Поскольку форма клеток может быть очень разной, размер их выражали в «диаметре эквивалентной сферы» (то есть сферы того объема, которая занимает данная клетка). Величина продукции — это, конечно, не интенсивность дыхания, которую обычно оценивают при изучении метаболизма животных, но это ничуть не менее важный показатель метаболической активности фотосинтезирующих организмов, к тому же с дыханием тесно коррелирующий.

Результаты, полученные в ходе данного исследования, удивительны. Показатель степени d в уравнении, представляющем продукцию организмов фитопланктона как функцию их размера (объема), оказался равным не 0,75, а варьировал в разных сериях опытов (пробах из разных мест) от 1,03 до 1,32 (среднее значение 1,16). Показатель, равный единице, указывает на то, что скорость продуцирования (связывания CO₂) в расчете на единицу массы для мелких и крупных организмов одна и та же (как в случае дыхания наземных растений). Если же показатель достоверно больше единицы, это значит, что более крупные одноклеточные водоросли в расчете на единицу массы характеризуются несколько большей величиной продукции (а соответственно, и метаболической активностью), чем мелкие.

Авторы обсуждаемой работы предполагают, что у крупных одноклеточных планктонных водорослей в ходе эволюции выработались особенности строения и физиологии, направленные на преодоление тех ограничений, которые накладывает большой размер клетки. А ограничения связаны с тем, что у крупных клеток меньше относительная площадь поверхности, через которую идет поглощение питательных веществ, а также с тем, что, будучи тяжелыми, они быстрее опускаются, «тонут», попадая в зону с неподходящими условиями. Среди приспособлений, позволяющих крупным водорослям всё же обитать в условиях дефицита питательных элементов, называют, к примеру, вытянутую форму тела (тем самым увеличивается относительная площадь поверхности), вакуоли с запасами и даже возможность содержать внутри себя азотфиксирующих симбионтов (известны диатомовые водоросли, внутри которых живут способные к азотфиксации цианобактерии).

Рис. 2. Уровень фиксации углерода (carbon fixation rate) в пикограммах углерода на одну клетку за час (a) и общая численность клеток (total cell abundance) в количестве клеток на миллилитр воды (b) в зависимости от размера (объема) клетки. Везде использована логарифмическая шкала. Изображение из обсуждаемой статьи в Proc. R. Soc. B

Не менее интересные результаты Мария Уэте-Ортега и ее коллеги получили и при сопоставлении с размерами фитопланктонных организмов их численности (плотности популяции). Связь между этими величинами, как и ожидалось, отрицательная: чем крупнее клетки, тем меньше их численность. Однако если описывать ее степенным уравнением, аналогичным тому, что использовали при изучении зависимости продукции от размера клеток, то показатель степени получается также примерно равным единице (но со знаком «минус»): от –0,97 до –1,29 (среднее значение –1,15). Ранее для фитопланктона более северных районов Атлантики аналогичный показатель был определен как –0,75 (см.: У фитопланктона соотношение размера и численности то же, что и у млекопитающих, «Элементы», 31.10.2006). Однако в упомянутом исследовании не был охвачен самый мелкий фитопланктон; кроме того, воды тех широт гораздо богаче элементами минерального питания (азотом и фосфором).

Рис. 3. Общее количество связываемого фитопланктоном углерода на разных станциях в Атлантическом океане в зависимости от размеров клеток фитопланктонных организмов (цианобактерий и водорослей). Отдельные линии соответствуют разным станциям. Видно, что на одних станциях большее значение имеют мелкие организмы, а на других — крупные. В среднем ситуация выравнивается и получается, что разные размерные группы фитопланктона вносят примерно равный вклад в формировании первичной продукции центральных районов Атлантического океана. Изображение из обсуждаемой статьи в Proc. R. Soc. B

Если мы знаем, как зависит от размера тела численность организмов и энергетические потребности отдельного организма, то можем для сообщества живых существ, ограниченного общим ресурсом, рассчитать потребление энергии разными размерными группами организмов, обитающих в каком-либо месте. Впервые такая попытка была предпринята в начале 1980-х годов американским экологом Джоном Дамутом (John Damuth) для большой выборки растительноядных млекопитающих. Поскольку потребление энергии отдельным млекопитающим было пропорционально его массе тела в степени +3/4, а плотность популяции убывала с увеличением массы в степени –3/4, то перемножение величины индивидуального потребления энергии на плотность популяции давало зависимость от массы тела в нулевой степени (M^–3/4 × M^+3/4 = M⁰ = 1). Несколько утрируя, можно сказать, что и слоны, и зебры, и полевки потребляют с единицы площади примерно одно и то же количество энергии (в виде растительной пищи). Эта зависимость получила название «правила энергетической эквивалентности» (energetic equivalence rule).

В работе Марии Уэте-Ортега и ее соавторов также предпринята попытка подсчитать вклад разных размерных групп фитопланктона в суммарную первичную продукцию в определенном месте океана. Никакой устойчивой зависимости первичной продукции от размера фитопланктонных организмов не обнаружено (см. рис. 3). Но в среднем, по данным всех проб, показатель при величине массы клетки (точнее — ее объема) оказался равным 1,16 – 1,15 = 0,01, что значимо не отличалось от нуля. Таким образом, правило энергетической эквивалентности в данном случае блестяще подтверждается.

Обсуждая причины выявленного равенства вклада разных размерных групп фитопланктона в общую продукцию, авторы предполагают, что формируемое соотношение численностей разных размерных групп есть результат физиологических особенностей самих организмов. Первичной является именно зависимость продукции от размеров клетки, а соотношение численностей разных размерных групп — уже следствие этой зависимости. Важно и то, что исследованное сообщество существует в условиях стабильного, но очень ограниченного притока элементов минерального питания из нижележащих слоев водной толщи. Именно содержание элементов минерального питания (в первую очередь, азота и фосфора) и является основным лимитирующим фактором для всего сообщества.

Источник: María Huete-Ortega, Pedro Cermeño, Alejandra Calvo-Díaz, Emilio Marañón. Isometric size-scaling of metabolic rate and the size abundance distribution of phytoplankton // Proc. R. Soc. B. Published online 14 December 2011. Doi: 10.1098/rspb.2011.2257.

Алексей Гиляров