Симбиотическая бактерия распространяется, заставляя зараженных самок рожать дочерей

Белокрылка Bemisia tabaci — один из самых опасных сельскохозяйственных вредителей в тропических и теплоумеренных районах всего мира. Фото с сайта hightunnels.cfans.umn.edu

В течение последних 10 лет в американских популяциях белокрылки Bemisia tabaci, опасного сельскохозяйственного вредителя, быстро распространилась бактерия из рода Rickettsia, передающаяся от матери к детям и почти не способная заражать своих хозяев иными путями (как и многие другие бактерии, живущие в клетках насекомых). Как выяснилось, причина «эпидемии» в том, что бактерия, во-первых, резко повышает жизнеспособность и плодовитость зараженных самок, во-вторых — заставляет их производить на свет больше дочерей, чем сыновей. Таким образом, бактерия обеспечивает свой успех, повышая приспособленность хозяев и манипулируя их размножением.

У многих насекомых есть внутриклеточные бактериальные симбионты, передающиеся из поколения в поколение по материнской линии (трансовариально, то есть через яйцо) и практически не способные к горизонтальной передаче, то есть к заражению хозяев «обычным» путем. Через сперматозоиды они тоже не передаются. Такой способ распространения ведет к тому, что у бактерий под действием отбора вырабатываются весьма необычные адаптации, направленные на то, чтобы плодовитость зараженных самок повысилась по сравнению с незараженными. При этом для симбионта важно только количество дочерей, потому что сыновья не передают своих бактерий потомству. Заставить зараженных самок производить больше дочерей по сравнению с незараженными самками — это фактически единственный доступный этим бактериям способ распространиться в хозяйской популяции.

Внутриклеточные бактерии, передающиеся по материнской линии, в ходе эволюции выработали множество хитрых уловок — разнообразных способов повышения доли зараженных самок в популяции насекомых-хозяев. Эти уловки принято условно подразделять на две части: полезные для хозяина (это трактуется как мутуализм) и вредные для него (точнее, для его «генетических интересов») — это трактуется как паразитизм (обычно он принимает форму манипулирования хозяйским размножением).

Полезные для хозяина внутриклеточные бактерии синтезируют необходимые насекомому вещества, защищают его от врагов (таких как паразитические наездники и грибные инфекции) или какими-то иными способами повышают жизнеспособность и плодовитость зараженного насекомого.

Вредные для хозяина уловки («манипуляции») более разнообразны. Среди них можно упомянуть андроцид (избирательное уничтожение потомства мужского пола), феминизацию (превращение самцов в самок), индукцию партеногенеза (бактерии заставляют самок перепончатокрылых размножаться партеногенетически, причем из неоплодотворенных яиц развиваются не самцы, как положено в этом отряде насекомых, а самки). Еще одна адаптация, выгодная симбионту и вредная для хозяина, — так называемая цитоплазматическая несовместимость. Суть этого явления в том, что незараженные самки, спарившиеся с зараженными самцами, остаются бесплодными. Бактерия фактически использует зараженных самцов как инструмент для снижения плодовитости незараженных самок. В результате зараженные самки начинают производить в среднем больше потомства, чем незараженные, и инфекция распространяется в популяции (подробнее см. в обзоре «Бактерия вольбахия — повелитель мух»).

Как правило, внутриклеточные бактерии, передающиеся по материнской линии, «выбирают» одно из двух: либо помогают хозяину, повышая его приспособленность, либо эгоистически манипулируют им, игнорируя его «генетические интересы».

Американские биологи сообщили в последнем номере журнала Science о бактерии, которая успешно сочетает обе стратегии: она одновременно и повышает приспособленность своего хозяина, и манипулирует его размножением, заставляя производить на свет больше дочерей, чем сыновей. Исследование интересно еще и тем, что авторам удалось проследить реальное — и очень быстрое — распространение внутриклеточной бактерии в природных популяциях насекомого-хозяина, то есть показать, как бактериальные «хитрости» работают на практике.

Жертвами эпидемии стали обитающие на юго-западе США популяции белокрылки Bemisia tabaci, опаснейшего сельскохозяйственного вредителя, распространенного по всему миру. Впрочем, называть их «жертвами», наверное, неправильно, потому что бактерия из рода Rickettsia, стремительно распространившаяся в популяциях вредителя, по-видимому, приносит своему хозяину больше пользы, чем вреда.

Белокрылка Bemisia tabaci представляет собой вид, находящийся на ранних стадиях дивергенции (видообразования); его чаще называют не видом, а «видовым комплексом». Разновидности («биотипы») B. tabaci отличаются друг от друга и по своей биологии, и генетически; многие из них в той или иной мере репродуктивно изолированы друг от друга. Во многом эти различия, по-видимому, связаны с разными наборами бактериальных симбионтов.

У белокрылки есть облигатный (обязательный) симбионт, бактерия Portiera aleyrodidarum, которая синтезирует для хозяина аминокислоты, почти отсутствующие в растительном соке, которым питается насекомое. Кроме того, в популяциях белокрылки встречаются факультативные (необязательные) бактериальные симбионты, относящиеся к родам Wolbachia, Cardinium, Hamiltonella, Fritschea, Arsenophonus и Rickettsia.

Распространение бактерии Rickettsia в популяциях белокрылки Bemisia tabaci в юго-западной части США (Калифорния, Аризона, Нью-Мексико) с 2000-го по 2008 год. Черные сектора отражают долю незараженных, серые — зараженных насекомых; цифрами обозначен размер выборок (число насекомых, проверенных на зараженность риккетсией). Рисунок из обсуждаемой статьи в Science

В 2000 году в исследованных авторами популяциях B. tabaci на юго-западе США наблюдалась 100-процентная зараженность двумя видами бактерий: Portiera aleyrodidarum и Hamiltonella defensa (которая умеет защищать своих хозяев от паразитических наездников; см.: Уникальный случай тройного симбиоза: вирус помогает бактерии защищать тлю от врагов, «Элементы», 29.08.2009). Лишь у 1% насекомых был обнаружен третий симбионт — бактерия из рода Rickettsia.

Однако уже в 2003 году зараженность риккетсией подскочила до 51%, а в 2006–2008 годах составила 94–97%. В настоящее время белокрылки в этом районе заражены риккетсией почти поголовно. Учитывая скорость размножения белокрылок (до 13 поколений за год), получается, что зараженность выросла от 1% до 94–97% всего за 80 поколений.

Чем объясняется столь быстрое распространение инфекции, которая передается только по наследству — от матери к ее детям? Для ответа на этот вопрос авторы изучили размножение зараженных и незараженных белокрылок в лабораторных условиях.

Чтобы исключить влияние генов самих белокрылок на выявляемые различия в скорости размножения, авторы при помощи последовательных скрещиваний «гомогенизировали генетический фон», то есть вывели зараженных и незараженных белокрылок с практически одинаковыми генотипами. Напомню, что зараженность риккетсией передается только по материнской линии: зараженная самка производит зараженное потомство, потомки незараженной самки свободны от инфекции, а от самца тут вообще ничего не зависит. Поэтому для того, чтобы «гомогенизировать генетический фон», можно просто раз за разом скрещивать самок из зараженной линии с самцами из незараженной и наоборот. Гены будут передаваться, а риккетсия — нет.

Смешанные популяции белокрылок, изначально содержавшие 14% зараженных особей, выращивались на трех разных кормовых растениях (хлопок, дыня, коровий горох). Во всех трех случаях доля зараженных насекомых в лабораторных популяциях всего за 5 поколений выросла в несколько раз: до 40% на хлопке, почти 60% на дыне и около 70% на горохе. Выяснилось, что риккетсия добивается ускоренного размножения зараженных самок одновременно несколькими способами:

    1) Повышенная плодовитость: зараженные самки производят за свою жизнь в среднем почти вдвое больше потомства, чем незараженные.

    2) Ускоренное развитие: зараженные самки проходят путь от яйца до взрослого насекомого в среднем за 21 день, незараженным требуется 23 дня.

    3) Повышенная выживаемость: из 100 зараженных личинок до взрослого состояния доживает примерно 80–85, из сотни незараженных — лишь 50–70 (в зависимости от кормового растения).

    4) Смещенное соотношение полов: незараженные самки производят поровну дочерей и сыновей, тогда как в потомстве зараженных самок дочери составляют 70–80%.

Авторы рассчитали, что этих эффектов, выявленных в лаборатории, более чем достаточно для объяснения наблюдаемого распространения риккетсии в природных популяциях белокрылок на юго-западе США.

Пока неизвестно, каким образом риккетсии удается делать всё это со своими хозяевами. Любопытно, что недавно аналогичным образом были изучены белокрылки B. tabaci, обитающие в Израиле. В тамошних популяциях тоже встречается риккетсия. Это исследование ничего подобного не выявило: израильские риккетсии не оказывают существенного влияния на плодовитость израильских белокрылок и на соотношение полов в их потомстве. Скорее всего, это означает, что быстрое распространение риккетсии на юго-западе США связано с каким-то недавним эволюционным событием.

По идее, теперь нужно отсеквенировать геномы американских и израильских риккетсий и посмотреть, чем они различаются, а также провести эксперименты по пересадке симбионтов: израильскими риккетсиями заразить американских белокрылок и наоборот. Если «эпидемия» связана с эволюционными изменениями риккетсий (а не белокрылок, что в принципе тоже возможно), такой подход позволит расшифровать молекулярные механизмы, лежащие в основе манипуляций, осуществляемых риккетсиями.

Американским белокрылкам повезло, что они обзавелись таким симбионтом. Из перечисленных четырех эффектов первые три однозначно трактуются как «полезные для хозяина». Четвертый эффект в принципе трактуется как «эгоистическая манипуляция» и паразитизм, но тут всё зависит от того, с чьих позиций мы рассматриваем ситуацию. Смещение соотношения полов в пользу самок противоречит «эгоистическим интересам» генов белокрылок, но для популяции оно, скорее всего, выгодно (см.: Почему соотношение полов почти всегда 1:1?).

Источник: Anna G. Himler, Tetsuya Adachi-Hagimori, Jacqueline E. Bergen, Amaranta Kozuch, Suzanne E. Kelly, Bruce E. Tabashnik, Elad Chiel, Victoria E. Duckworth, Timothy J. Dennehy, Einat Zchori-Fein, Martha S. Hunter. Rapid Spread of a Bacterial Symbiont in an Invasive Whitefly Is Driven by Fitness Benefits and Female Bias // Science. 2011. V. 332. P. 254–256.

См. также:

1) Симбиотические бактерии перекрашивают своих хозяев в зеленый цвет, «Элементы», 30.11.2010.
2) Способность тлей приспосабливаться к колебаниям температуры зависит от симбиотических бактерий, «Элементы», 13.04.2007.
3) Уникальный случай тройного симбиоза: вирус помогает бактерии защищать тлю от врагов, «Элементы», 29.08.2009.
4) Бактериальная инфекция приводит к необратимой утрате полового размножения, «Элементы», 09.09.2010.
5) Бактерия вольбахия — повелитель мух».

6) Карл Циммер. «Паразиты».

Александр Марков