Разнообразие тропических насекомых поддерживается благодаря узкой специализации паразитов

В цветах двух видов растений рода Gurania, собранных на одном небольшом участке в Перу, американские биологи обнаружили сверхразнообразное сообщество насекомых. Оно включает 14 видов мух рода Blepharoneura, личинки которых развиваются в чашелистиках гураний, и 18 видов паразитических наездников, чьи личинки развиваются в личинках мух. Столь высокое разнообразие поддерживается благодаря сложным взаимоотношениям между паразитами и хозяевами. Личинки большинства видов наездников успешно развиваются только в одном виде мух, а заражение других видов заканчиваются гибелью паразита. Большинство видов мух, со своей стороны, уязвимы только для одного вида наездников и защищены от остальных. По-видимому, постоянные попытки спастись от паразитов стимулируют видообразование у мух, что, в свою очередь, подстегивает видообразование наездников. Эволюционная гонка вооружений между паразитами и хозяевами приводит к узкой специализации (дробному делению ниш) и способствует формированию сверхразнообразных сообществ на одном и том же кормовом растении.

Колоссальное разнообразие жизни в тропических лесах остается одной из интригующих загадок эволюционной экологии. Огромное число видов растений, насекомых и позвоночных сосуществует на одной территории в первую очередь благодаря экологической специализации — чрезвычайно дробному делению ниш. Кроме того, несколько конкурирующих видов иногда ухитряются благополучно уживаться в одной и той же нише, не вытесняя друг друга, вопреки принципу конкурентного исключения Вольтерры—Гаузе. Для объяснения этих явлений предложен ряд моделей, некоторые из которых получили экспериментальное подтверждение (см. ссылки в конце новости).

Однако уровень видового разнообразия в сообществе, обнаруженном американскими биологами в ходе изучения насекомых на биостанции Лос Амигос (Los Amigos Biological Station) в перуанской Амазонии, не лезет ни в какие ворота даже по меркам тропических лесов.

На одном небольшом участке (вдоль края взлетно-посадочной полосы длиной в 1 км) исследователи собрали 3636 цветов двух видов вьющихся растений семейства тыквенных: Gurania acuminata и G. spinulosa. Цветы гураний делятся на мужские и женские. Всего, таким образом, в коллекцию попали цветы четырех сортов — четыре «пищевые ниши» с точки зрения растительноядных насекомых. В сросшихся мясистых чашелистиках гураний развиваются личинки мух рода Blepharoneura, а на них паразитируют наездники-бракониды, большая часть которых относится к роду Bellopius (рис. 1). Наездник откладывает яйцо в личинку или яйцо мухи. Зараженная личинка мухи погибает не сразу: она питается, растет и, наконец, окукливается. Только после этого личинка наездника убивает ее, выедает изнутри и сама окукливается внутри мушиного кокона (пупария). Но личинка мухи не беззащитна: иногда ее иммунной системе удается убить паразита. В конечном итоге из пупария вылетает либо взрослая муха, либо взрослый наездник.

Примерно в трети собранных авторами цветов обнаружились пупарии (всего 1478 штук). Таким образом, мухам удается заразить далеко не каждый цветок. Ведь растения — тоже не беспомощные жертвы, они защищаются от насекомых-фитофагов при помощи разнообразных химических веществ. Из 1085 пупариев вывели взрослых насекомых — мух или наездников, причем во втором случае вид зараженной мухи определяли по мушиной ДНК, оставшейся в опустевшем коконе. Так выявлялись «удачные» (с точки зрения наездника) случаи заражения. Остальные 393 кокона были заспиртованы и использованы для анализа ДНК, чтобы выявить полный спектр видов мух, заражаемых каждым видом наездников, независимо от того, кто в итоге победит: паразит или жертва.

Виды мух рода Blepharoneura, развивающиеся в цветах гурании, — это в основном криптические (близнецовые) виды, практически неразличимые по своему строению, но достаточно четко различающиеся по ДНК, в частности — по митохондриальному гену цитохром-оксидазы I (mtCOI). Классификация этих видов на основе митохондриальной и ядерной ДНК была разработана ранее.

К удивлению авторов, в выборке обнаружилось целых 14 видов мух Blepharoneura: 12 описанных ранее и два новых для науки. На каждом из четырех типов цветов встречается по несколько видов мух: на мужских цветах G. acuminata — 11 видов, на женских — 3, на мужских цветах G. spinulosa — 9, на женских — 4. На первый взгляд кажется необъяснимым, как такое количество близкородственных видов насекомых-фитофагов может сосуществовать в одной и той же нише (то есть на одном типе цветка), не вытесняя друг друга.

Наездники, паразитирующие на личинках мух, оказались еще более разнообразны: целых 18 видов! Большинство из них (14) принадлежат к роду Bellopius. В отличие от мух, для наездников Bellopius готовой классификации не было, поэтому авторам пришлось ее разработать самим. Для этого они использовали как морфологические, так и молекулярные признаки, причем в ходе разработки системы они не учитывали данные о том, в каких цветах и в каких мухах эти наездники жили (методы классификации и ее результаты подробно изложены в дополнительных материалах к обсуждаемой статье).

Уже после того, как все мухи и наездники были классифицированы (отнесены к тому или иному виду), авторы проанализировали распределение 14 видов мух по четырем типам цветов, а наездников — по тем же четырем типам цветов и по 14 видам мух. Тут-то и выявилось самое интересное, а именно высочайшая степень экологической специализации. Так, 11 из 14 видов мух развиваются преимущественно (более чем в 90% случаев) лишь на одном из четырех типов цветов. Наездники Bellopius оказались еще более узкими специалистами: все виды Bellopius, кроме одного, оказались строго приуроченными к единственному типу цветов. Более того, почти все виды Bellopius (опять-таки кроме одного, но другого) вылетали из пупариев единственного вида мух!

При этом анализ ДНК из заспиртованных пупариев показал, что многие виды Bellopius, способные развиваться в личинках только одного вида мух, иногда пытаются заразить и 1–2 других вида, живущих в цветах того же типа. Однако эти попытки неизменно заканчиваются гибелью личинки паразита.

Представители других родов наездников (Thiemanastrepha и Tropideucoila), напротив, оказались генералистами: они успешно развиваются во многих видах мух на всех четырех типах цветов. Правда, уровень зараженности мух личинками этих наездников невысок.

Общая схема межвидовых взаимоотношений в этом удивительном сообществе представлена на рис. 2.

Рис. 2. Схема сверхразнообразного трехуровневого сообщества. Четыре типа цветков представлены четырьмя сегментами круговой диаграммы. Столбики — разные виды мух Blepharoneura, высота столбиков отражает число пупариев, цвета нижней части столбиков — вид мухи. Верхние белые части столбиков — число пупариев, зараженных наездниками рода Bellopius (имеются в виду успешные заражения, когда из пупария в итоге вылетает наездник, а не муха); красные буквы — виды наездников; средние серые части столбиков — пупарии, зараженные наездниками-генералистами. Черные стрелки и черепа с косточками символизируют неудачные попытки заражения, заканчивающиеся гибелью личинки наездника. Рисунок из обсуждаемой статьи в Science

Причины развития такого множества специализированных видов насекомых на цветах всего двух видов растений заслуживают детального изучения, но это дело будущего. Пока приходится ограничиться общими соображениями.

Ясно, что аномально высокое видовое разнообразие напрямую связано с узкой экологической специализацией ключевых участников сообщества: мух Blepharoneura и наездников Bellopius. Исследование показало, что эти насекомые в действительности не сосуществуют в одной и той же нише, а необычайно тонко и дробно делят экологическое пространство, тем самым минимизируя конкуренцию (см.: Тлевые наездники эффективнее паразитируют на тлях, когда у них разная пищевая специализация, «Элементы», 25.09.2008).

Каждый вид наездников Bellopius строго приурочен к одному типу цветов и может развиваться, как правило, лишь в одном виде мух. Скорее всего, это связано с некими специфическими особенностями иммунной защиты у мух Blepharoneura и средств преодоления этой защиты у наездников Bellopius. Известно, что у наездников и их жертв в ходе эволюционной гонки вооружений развиваются крайне изощренные средства нападения и защиты, связанные, например, с использованием «одомашненных» вирусов (см. новости Наездники подавляют иммунную защиту своих жертв при помощи прирученных вирусов, «Элементы», 19.02.2009; Уникальный случай тройного симбиоза: вирус помогает бактерии защищать тлю от врагов, «Элементы», 29.08.2009). Мы пока не знаем, как устроены средства защиты и нападения в данном случае, но можно предположить, что первые весьма эффективны и разнообразны, и поэтому каждому виду наездника удается выработать средства преодоления защиты только одного вида жертв. В такой ситуации наезднику становится выгодно очень тщательно выбирать жертву и не откладывать яйца в другие виды мух — ведь такие «ошибки» будут приводить к гибели потомства.

По-видимому, наездники Bellopius научились безошибочно различать типы цветов и атаковать только тех личинок мух, которые живут в «правильном» цветке. Но вот различать разные виды мух на одном и том же цветке им удается не всегда, и поэтому они иногда ошибаются и откладывают яйца в «неправильную» жертву. Это приводит к гибели потомства паразита и способствует развитию у наездников способности к еще более точному выбору жертв. С другой стороны, такие ошибки не позволяют жертвам «расслабиться» и утратить защиту от наездников, не являющихся специализированными паразитами именно этого вида жертв. Если же ошибочное заражение вдруг окажется успешным, обнаружив брешь в защите «не своей» жертвы, это может дать начало формированию нового вида наездников.

Таким образом, высокое разнообразие наездников обеспечивается высоким разнообразием мух. Но есть и обратная связь: высокое разнообразие мух, скорее всего, является результатом эволюционной гонки вооружений с разнообразными наездниками.

Между эволюционными деревьями мух и наездников и распределением видов по типам цветов нет четких соответствий. Например, степень родства видов мух с одного и того же типа цветов не обязательно выше, чем их родство с мухами с других цветов. Это значит, что мухи в ходе эволюции многократно переходили с цветка на цветок и обратно, спасаясь от паразитов, которые на прежнем типе цветка научились преодолевать их защиту (подобно тому, как это сделали мухи Rhagoletis, перейдя с боярышника на яблони, см.: Цепная реакция видообразования, «Элементы», 11.02.2009). Но появление нового, никем пока не эксплуатируемого вида жертв создавало новую потенциальную нишу для паразитов, которая вскоре осваивалась кем-то из них, что приводило к появлению очередного вида наездников, и так далее.

Существование у каждого вида мухи своего специализированного паразита — важный фактор, способствующий поддержанию высокого разнообразия мух. В отсутствие специализированных паразитов мухи, сосуществующие на одном и том же типе цветов, скорее всего, быстро вытесняли бы друг друга в соответствии с принципом конкурентного исключения. Но паразиты мешают им это сделать, потому что рост численности одного из видов жертв ведет к росту численности соответствующего паразита (но не других паразитов, контролирующих численность других видов мух). Ясно, что паразиты-генералисты (наездники Thiemanastrepha и Tropideucoila) не могут играть такой роли, потому что рост численности этих паразитов, вызванный избыточным размножением одного из видов жертв, негативно скажется как на этой жертве, так и на других. Специализированные паразиты, напротив, представляют собой эффективный способ, посредством которого разнообразные жертвы могут уживаться на одном и том же растении. Это не противоречит принципу конкурентного исключения, поскольку паразиты входят в понятие экологической ниши, составляя одно из ее измерений: мухи с разным набором специализированных паразитов фактически занимают разные ниши, даже если живут на одном и том же цветке.

Исследование наглядно показало, что взаимоотношения «паразит – хозяин» могут служить мощным стимулом симпатрического видообразования, дробления ниш и роста разнообразия тропических насекомых. О степени распространенности такого механизма судить пока трудно, ясно лишь, что это далеко не всеобщее правило. Например, у позвоночных с их высокоразвитой системой адаптивного иммунитета данный механизм «усиленного видообразования» вряд ли будет эффективно работать, потому что защита от новых паразитов у них может развиваться прижизненно, не требуя смены множества поколений и репродуктивной изоляции от особей с другими «настройками» иммунной системы. Поэтому адаптация к новому паразиту у позвоночных будет приводить к видообразованию с гораздо меньшей вероятностью, чем у насекомых.

Источник: Marty A. Condon, Sonja J. Scheffer, Matthew L. Lewis, Robert Wharton, Dean C. Adams, Andrew A. Forbes. Lethal Interactions Between Parasites and Prey Increase Niche Diversity in a Tropical Community // Science. 2014. V. 343. P. 1240–1244.